A csapdázás hatékonysága

A ragadozó növénycsapdák működési elveiről szóló legtöbb tanulmányban a vonatkozó kísérleteket és kinematikai elemzéseket mesterségesen kiváltott csapdákkal végezték10,11,13,14 . Csak kevés olyan beszámoló áll rendelkezésre, amely (egyes esetekben csak felületesen) foglalkozik a zsákmány és a húsevő növénycsapdák mozgásának összefüggéseivel15,16,17,18. A közelmúltban részletes beszámoló jelent meg az Utricularia australis (Lentibulariaceae) vízi ragadozó növény (Lentibularia australis) és daphniida zsákmánya, a Ceriodaphnia dubia ultragyors víz alatti szívócsapdáiról12. Ebben a tanulmányban, amely módszertanilag hasonló a jelen tanulmányhoz, a zsákmány által történő mechanikus csapdaindítás, a csapóajtó kinyílása, a víz és a zsákmány szívása, valamint a csapóajtó záródása folyamatát nagy időbeli felbontással rögzítették. Az Utricularia szívócsapda által végrehajtott gyors (részben millimásodperc alatti) mozgások sorozata és a beszívott zsákmány ebből eredő nagymértékű felgyorsulása, a csapdán belüli hirtelen és hirtelen lassulása, valamint a zsákmány visszatartására szolgáló, finomra hangolt csapóajtó-záródás határozottan arra utal, hogy a C. dubia-nak nincs esélye a csapda kioldását követően kiszabadulni a csapdából. Legalábbis az ebben az Utricularia-vizsgálatban rögzített mind a 14 zsákmányszerzési kísérlet sikeres volt.

Az A. vesiculosa és a D. longicephala jelen vizsgálatában szintén 14 zsákmányszerzési kísérletet elemeztek, alacsonyabb eredményes zsákmányszerzési aránnyal (~64%). A mért A. vesiculosa csapdazárási időtartamok jellemzően 16-30 ms között mozogtak (hosszabb időtartamok is előfordultak olyan csapdákban, amelyekhez sok fonalas alga kapcsolódott), ami általánosságban alátámasztja a korábbi csapdazárási időtartam méréseket8,11 és meghaladja az Utricularia esetében a szívás időtartamát (átlagosan 9 ms, min: 5,2 ms; max: 14,9 ms, n = 14)12 . Az ebben a vizsgálatban megfigyelt több állat menekülésével együtt arra lehet következtetni, hogy a zsákmány nagyobb valószínűséggel menekül ki az A. vesiculosa csattogócsapdájából, mint az U. australis szívócsapdájából. Ezt a feltételezést azonban óvatosan kell kezelni, mivel két különböző zsákmányállatfajt vizsgáltak hasonló, de nem azonos kísérleti laboratóriumi körülmények között. Ráadásul a mintanagyság is kicsi (n = 14). Ugyanakkor más szerzők is alacsony fogási hatékonyságot tulajdonítottak az A. vesiculosa-nak, arra alapozva, hogy a terepi vizsgálatok során a vizsgált csapdáknak csak 5-11,5%-a tartalmazott zsákmányt6,19 . Az, hogy ezek a terepi megfigyelések mennyiben tükrözik a csapdacsapdák hatékonyságát és/vagy a zsákmány vonzásának hatékonyságát, még nem világos, és ez a jövőbeni vizsgálatok ígéretes témája marad. Érdekes módon az A. vesiculosa szárazföldi testvére, a Vénusz légycsapda (D. muscipula) esetében is alacsony fogási hatékonyságról számoltak be több terepi és laboratóriumi vizsgálatban20,21,22.

A csapda ingerlékenysége

A kioldószőrök a csapda központi lebenyének részein, a záróhatár alatt helyezkednek el. A PCA 14-ben végzett megfigyelés, miszerint a zsákmány mozgása által kiváltott vízeltolódás beindítja a csapdát, az A. vesiculosa szenzoros rendszerének nagyfokú érzékenységére utal. A nagyon érzékeny kiváltó mechanizmus egyrészt feltehetően növeli a csapda hatékonyságát azáltal, hogy lehetővé teszi a csapda számára az enyhe mechanikai zavarok érzékelését is. Másrészt azonban “biztonsági óvintézkedéseket” is igényel, hogy elkerülhető legyen az energiaigényes és szükségtelen csapdazárás, például az élőhelyen előforduló vízfolyások miatt. Ebben az összefüggésben a csapda alján található kioldószőrök szerkezeti óvintézkedést jelenthetnek a csapda szükségtelen bezáródásának elkerülésére, mivel a szőrök védve vannak a vízáramlástól és a törmeléktől. Az is elképzelhető, hogy növeli a fogási hatékonyságot, mivel a potenciális (kis) zsákmány a csapda belsejében lesz, amikor a kioldószőrök ingerlékenyek lesznek. A D. longicephalával végzett vizsgálat során azonban, amely viszonylag hosszú függelékekkel rendelkezik, mint például a második csáp és a farokgerinc, megfigyeltük, hogy ezek a struktúrák gyakran felelősek a csapda kioldásáért, anélkül, hogy a zsákmányállat teste feltétlenül teljesen a csapda belsejében lenne. A jövőbeni vizsgálatok részletesebben elemezhetik a zsákmány “alkalmasságát” és a csapda ingerlékenységét23,24 . A vízikerék testvérfajának, a Vénusz légycsapdának (D. muscipula)25,26 igen érzékeny érzékelőrendszerét nemrégiben írták le. Míg a D. muscipula esetében egy bizonyos időn belül mindig legalább két egymást követő, egy vagy különböző kioldószőrszálakra ható inger szükséges a csapda bezáródásához, addig az A. vesiculosa csapdái e tekintetben sokkal változékonyabbak. Itt egyes csapdák egy inger befogadása után záródnak, mások két inger után záródnak, némelyek még több mechanikai perturbációt igényelnek, és némelyek egyáltalán nem reagálnak1,2,8. A csapda ingerlékenységének e változékonyságának okai egyelőre ismeretlenek.

A zsákmány vonzásának lehetséges mechanizmusai

A feltevések szerint az A. vesiculosa csapdája mellett elhelyezkedő lombsörték (1b. ábra) azáltal vonzhatják az állatokat, hogy pihenő- és védelmet nyújtanak számukra27. A csappantyúcsapda belsejében található számos ravaszszőr (vö. 3c. ábra a 11. hivatkozásban) a viták szerint fonalas algákat imitál, hogy a legelésző rákokat a csappantyúcsapdába csalogassa28 , de tisztázó vizsgálatok eddig hiányoztak. Továbbá, mivel a közép-európai A. vesiculosa nem mutat zsákmányspecifikusságot, hanem opportunista módon, a zsákmány fajától, méretétől, mozgási módjától és sebességétől függetlenül fog, nem valószínű, hogy a fogást speciális kémiai vagy mimikri-alapú vonzási mechanizmusok fokozzák7. A D. longicephala kiszámíthatatlan úszási viselkedéséből nem tudtunk megkülönböztetni és megfigyelni a csapda felé irányuló vonzásra utaló viselkedést. Mivel a D. longicephala jó és aktív úszó, átlagos úszási sebessége 8 mm/s, az A. vesiculosa csapdával való találkozás valószínűsége valószínűleg nagy29,30 . Ezért elképzelhető, hogy a természetes PCA-k inkább véletlenül történnek, valószínűleg például azért, mert az állatok táplálékkeresés közben közelítik meg a csapdát.

A legtöbb csapda az 1-14. rögzített PCA-kban módszertani/kezelési okokból lefelé volt tájolva (1. és 2. ábra). Az A. vesiculosa csapdalevelei azonban pálcika alakban helyezkednek el (vö. 1b. ábra a 11. hivatkozásban), ezért természetes tájolásuk változó. Feltételezésünk szerint a csapdák tájolása nem játszik döntő szerepet a D. longicephalához hasonló, szabadon úszó zsákmányok esetleges vonzásában és befogásában. Ezzel összefüggésben érdekes lehet megvizsgálni a csapdák tájolásának hatását az aljzathoz kötött vagy legelésző zsákmányra.

A zsákmány mozgásának és viselkedésének általános aspektusai

A tDZ és tTI esetében kapott eredmények széles szórásuk miatt nem mutatnak tipikus tartózkodási időt a különböző csapdazónákon belül. Ezenkívül a mozgások típusa és mennyisége nagymértékben eltér a különböző PCA-k között. Úgy tűnik, hogy pusztán véletlenszerű, hogy a zsákmány mennyi ideig tartózkodik a veszélyes zónában és/vagy a csapda belsejében a kioldás előtt. Szintén a szívócsapdákkal befogott déli hólyaghurut (U. australis) esetében a zsákmányul szolgáló daphniida C. dubia testorientációja és mozgási viselkedése változó volt a kioldás előtt és közben12.

Ezekben a vizsgálatokban 12 esetben (~86%) az állatok közvetlenül a második csápjuk mozgatásával váltották ki az A. vesiculosa csapdákat. Ezek a viszonylag hosszú szerkezetek az állat fejéből állnak ki, és a tolóerő létrehozásával felelősek az úszómozgásokért. Függetlenül a zsákmányállatok legtöbb megfigyelt orientációjától és helyzetétől a csapdák kioldásának időpontjában (vö. 2. táblázat), a második csápok kapcsolatba kerültek a csapdák belsejében lévő kioldószőrökkel (1-10., 12,13. PCA), vagy elég erős vízáramlást generáltak a kioldáshoz (14. PCA). Hasonló megfigyelésekről számoltak be a már említett Utricularia zsákmányszerző vizsgálatban12 , ahol hét (a 14-ből) Ceriodaphnia dubia állat a második antennájával, hat a fejével, egy pedig a páncéljával érintette a kioldószőröket. Feltételezhetjük, hogy a második csápok a fő struktúrák, amelyekkel a daphniida zsákmányok érintkeznek a vízi ragadozó növények csapdáinak kioldószőrzeteivel.

A D. longicephala mozgásának profiljai a PCA-k során (2. és 3. ábra) azt mutatják, hogy a legtöbb esetben a sikeres zsákmányfogást nagyon kevés zsákmánymozgás kíséri a záródó csapdán belül. Ez ellentétben áll az U. australis-szal, ahol a zsákmány gyakran passzívan megfordul, sőt a vízbeáramlás erőinek hatására akár hurokba is kerülhet a befogás során12. Az A. vesiculosa esetében a két csapdahajó a zsákmány köré záródik anélkül, hogy azt tovább mozgatná nagymértékben, pl. az indukált vízmozgás által. Azt, hogy az A. vesiculosa hogyan képes a tényleges csapdáknál nagyobb állatokat, mint például a chironomidák bábjait vagy a notonectidák nimfáit6,7, még vizsgálni kell. Valószínűleg a behajtott peremen lévő fogak (1a,c ábra) és/vagy a csapda deformációjának folyamatban lévő lassú folyamatai, azaz a gyomorképződés8 segítik az ilyen nagyméretű tárgyak megtartását és bezárását.

A zsákmány menekülése sikertelen PCA-k során

Nem állnak rendelkezésre jelentések a zsákmány menekülési kísérleteiről a kioldott Utricularia-csapdákból. Úgy tűnik, hogy az Utricularia-csapda bejárata, ahol a kioldószőrök is találhatók, az erős szívóerő gyors fellépése miatt (legalábbis addig, amíg a zsákmány átfér a bejáraton és a csapdába) “nem menekülhet”. Ezzel szemben ebben a vizsgálatban az A. vesiculosa esetében öt sikertelen PCA-t figyeltünk meg (10-14), ami azt jelzi, hogy a kioldási területen (a csapda középső alsó részén, a befogási határ alatt) elhelyezkedő zsákmányállatoknak még van esélyük a menekülésre. Megfigyeltük, hogy a zsákmányállatok vagy a már bezárt csapdákból való erőszakos kihúzása miatt menekülhettek (10., 12. PCA), vagy azért, mert a csapda behajlított peremén lévő fogakkal ellátott csapdadarabok (1a., c. ábra) a csapda bezárása során lecsúszhatnak az adott páncélról (13. PCA). A csapdából a kioldáskor már kiúszó zsákmánynak kedvező “kiindulási helyzete” volt, és el tudott menekülni (PCA 11, 14). Ez azt mutatja, hogy legalább három különböző csapdaindítási/mozgási helyzet létezik, amikor a zsákmány potenciálisan el tud menekülni. A teljesen zárt zsákmányállatok azonban soha nem szöktek meg. Valódi menekülési reakciót, vagyis azt, hogy az állat a kiváltó mozgásra válaszul aktívan kiúszik a záródó csapdából, ebben a vizsgálatban a D. longicephala esetében nem figyeltek meg. Valószínűtlennek tartjuk, hogy a daphniidák általában képesek lennének reagálni a csapda működésbe lépése és bezáródása között eltelt idő alatt. Ezt az a tény is alátámasztja, hogy a tanulmány szerzőinek egy része (SK, MH, RT) szintén nem tudott repülési választ megfigyelni a Daphnia pulex esetében, amelyet lárva fantomszúnyogok (Diptera: Chaoborus) fogtak el, ahol a ragadozó tényleges csapása ~30 ms, a teljes fogási folyamat pedig kevesebb, mint 300 ms31.

A befogott zsákmány két menekülési eseménye (PCA 10 & 12) azt mutatja, hogy a D. longicephala képes mechanikusan ellenállni az A. vesiculosa záródó csapdacimpáinak erejének, és antennacsapásokkal kiszabadítani magát. A csapda kora és állapota, valamint a környezeti feltételek mint meghatározó tényezők mellett kimutatták, hogy a záróerő a kiváltó inger erősségének növekedésével nő8. Azt, hogy a befogott zsákmányt hogyan “dolgozza fel” tovább a csapda, az állat helyzete és fizikai állapota is befolyásolhatja. A 7. PCA esetében például a zsákmányt kezdetben átlósan a lebenyek közé szorították (hasonlóan a 12. PCA-hoz). Ezután a zsákmány megfordult, feltehetően pusztán passzívan, a csapda két lebenyének rá ható ereje miatt. Ezt követően az ívelt lebenyek tovább záródtak, és a zsákmányt egyre mélyebbre nyomták a csapdába, amíg a csapda teljesen bezáródott. Ennek megfelelően feltételezhető, hogy a lebenyek kétszeresen ívelt geometriája, amely nem változik a csapda záródása során10 , segít a lebenyek egyrétegű területei közé szorult zsákmány “kezelésében”. Ezen túlmenően, amint azt a PCA 5-ben megfigyeltük, a csapda behajtott, tüskés pereme segíthet a zsákmány megtartásában. A PCA 13 esetében tárgyaltak szerint azonban az is előfordulhat, hogy a csapda pereme a befogási mozgás során lecsúszik. A közeli rokon Vénusz légycsapdánál (D. muscipula), ahol a fogak az A. vesiculosához képest sokkal hosszabbak a csapda teljes méretéhez képest, kezdetben feltételezték32 , majd később egy terepi és laboratóriumi vizsgálatban22 megállapították, hogy a fogak “börtönt” képeznek, ami növeli a zsákmány elfogásának sikerességét a közepes méretű zsákmányok esetében. A nagyobb zsákmány esetében azonban csökkenő előnyt is találtak, ami tovább bonyolítja a csappantyúcsapda-rendszer adaptív tájképét.

Az alkalmazott módszerek kritikai értékelése

Az idősebb A. vesiculosa csapdák más fiziológiai jellemzőkkel rendelkeznek, mint a fiatalabbak8. Annak érdekében, hogy a kísérletekben használt csapdák mindegyike hasonló korú legyen, csak a hetedik csigavonalú csapdákat választottuk ki. Mivel az A. vesiculosa ausztrál vörös ökotípusa naponta 0,26-0,65 csapda levélfonalát fejleszti33 , a csapdák életkora feltehetően 11-27 nap között szóródik. Feltételezhetjük azonban, hogy a csapdák közötti egyéni különbségek, mint például a méretük vagy a rájuk tapadt algák mennyisége, valószínűleg nagyobb mértékben befolyásolják a csapdázási viselkedésüket (pl. ingerlékenység, kinematika, csapási sebesség), mint a (kis) korkülönbségek. Vizsgálatunkban például a legnagyobb, 104 ms-os csettintési időtartamot a sok csatolt algával rendelkező csapdában (PCA 14) mértük.

A klímakonstans szobában, mesterséges fény mellett végzett kísérleti körülmények magától értetődően eltértek az ausztrál A. vesiculosa és D. longicephala természetes élőhelyi körülményeitől. A küvetták kis térfogata például korlátozta a zsákmány és a víz mozgását. A megvilágítás miatt a küvetták vízoszlopa valószínűleg felmelegedett (nem mértük). A megvilágítás feltehetően irritálta a daphniidák zsákmányát. Továbbá nem zárhatjuk ki, hogy a csapdák levágása az adott növényekről nem kívánt (és észrevétlen) mellékhatásokhoz vezet, amelyeket például stresszreakciók idéznek elő, és amelyek végső soron a csapdák megváltozott viselkedéséhez és a csapdázási hatékonyság torzított értékeléséhez vezetnek. A nagy sebességű elemzések, beleértve a kényes és érzékeny szerkezetek (mint például a nyitott, fogásra kész A. vesiculosa csapdák) kezelését, kihívást jelentő és időigényes feladatot jelentenek, és ez magyarázza a kis mintanagyságot ebben a vizsgálatban. A kísérleti megközelítéseinkben rejlő hátrányoktól függetlenül azonban tanulmányunk az első kísérlet arra, hogy megvilágítsa az A. vesiculosa húsevő növény és zsákmánya, a D. longicephala közötti ragadozó-zsákmány kölcsönhatást. A gyors vízi élőlények és struktúrák ilyen nagy sebességű elemzését egyébként nagyon nehéz (vagy akár lehetetlen) lenne természetes körülmények között a terepen elvégezni.

Következtetés és kilátások

A mi tanulmányunk az első, amely részletesen bemutatja, hogy a húsevő vízikerék növény (A. vesiculosa) hogyan fogja el a daphniid zsákmányát. A víz alatti csappantyúcsapdáinak mozgássorozatait, valamint a D. longicephala viselkedését és mozgását a csapdákon kívül és belül kvalitatív és kvantitatív módon írtuk le. Emellett először írjuk le és tárgyaljuk a mozgásösszefüggések eseteit (pl. a zsákmány menekülése, a csapdába szorult zsákmány kezelése a csapda által).

Nem tudtunk korrelációt kimutatni (1) a zsákmánysűrűség és a fogási siker, (2) a zsákmány kora és a fogási siker, (3) az nprey_movement és a fogási siker, (4) a zsákmánysűrűség és a ttrigger, valamint (5) a zsákmány kora és az nprey_movement között. Elemzéseink azt is mutatják, hogy az itt megfigyelt ragadozó-zsákmány kölcsönhatás korántsem egységes. A zsákmány viselkedésében, valamint az egyes csapdák közötti egyéni különbségek nyilvánvalóan dominálnak. Ha még nagyobb kinematikai különbségeket feltételezünk az idősebb és a fiatalabb csapdák között, még inhomogénebb helyzetek alakulhatnak ki a zsákmányszerzési szekvenciák tekintetében. A jövőbeni kísérletek kiegészíthetik a PCA-kat különböző természetes zsákmányállatokkal, pl. a Cladocera, Copepoda, Ostracoda, Ephemeroptera, Nematocera, Hydrachnidia és Pulmonata7 tagjaival. Az ilyen elemzések hasznosak lennének az A. vesiculosa csapdák fogási hatékonyságának további értékeléséhez, mivel a zsákmányállatok taxonómia, méret és mozgási viselkedés tekintetében igen sokféle zsákmányállattal táplálkoznak. Ezért az A. vesiculosa csapdák (mozgás) jellemzőinek széles spektruma valószínűleg szelektív előnyt jelenthet. Hasonló, nem szelektív zsákmányszerző viselkedésről számoltak be a Vénusz légycsapda (D. muscipula) felnőtt csapdáiról32,34. Érdekes módon a D. muscipula magoncok csapdái más zsákmányt ejtenek el, amelyek nyilvánvalóan túl kicsik ahhoz, hogy a felnőtt csapdákat működésbe hozzák35. Az A. vesiculosa esetében még nem számoltak be ilyen potenciális zsákmányspecifikusságról a különböző növekedési szakaszokban. A jövőbeni kinematikai zsákmányfogási vizsgálatoknak részletes 3 dimenziós mozgáselemzéseket is tartalmazniuk kell30,36.

A jövőbeli vizsgálatok további lehetséges témái a zsákmány A. vesiculosa általi elfogásával szembeni lehetséges ellenintézkedések fejlődési és szerkezeti-biomechanikai jellemzői. Például számos daphniidáról ismert, hogy rendelkezik ragadozóspecifikus indukálható védekezéssel, amely magában foglalhatja a morfológia, a viselkedés és az élettörténet változásait37,38,39. Ezekkel az intézkedésekkel a zsákmány képes meghiúsítani a ragadozót és csökkenteni a ragadozói nyomást. Ezért érdekes lenne megvizsgálni az A. vesiculosa tipikus daphniid zsákmányaival, hogy az itt leírt növényi ragadozó-állati zsákmány viszonyban is léteznek-e ilyen indukálható védekezőképességek. Különösen ígéretes lehet a páncél görbületének elemzése, amely megfigyeléseink szerint befolyásolja, hogy a félig csapdába esett állat a csapdába zárás után mennyire “könnyen” kényszerül a csapdán belülre vagy kívülre, mivel egy másik Daphnia fajnál40 a ragadozónak való kitettség után megváltozottnak találták. Továbbá, az A. vesiculosa és véletlenszerű zsákmányállatokkal végzett első tesztfelvételek során a freiburgi botanikus kertben lévő szabadtéri tóból egy nagyon gyors és sikeres aktív menekülést filmeztünk le, amikor egy mászólepke kiszabadult a kioldott csapdából (S15. film). Az állat reakcióideje 5 ms volt. A záródó csapdából 16 ms alatt úszott ki (teljes zárási idő: 57 ms). Ha a csapda teljes hosszát ~3 mm-re becsüljük (ami a tipikus hosszúsági tartomány alsó végén van3 ), és feltételezzük, hogy az állat ennek a hossznak a felét teszi meg, akkor a repülési válaszsebesség 0,09375 m/s. Ez a sebesség még mindig viszonylag lassú ahhoz a sebességhez képest, amelyet a kopárfejűek állítólag el tudnak érni41. Mivel abban a tóban, ahonnan a mászólepke származik, nem termesztettek A. vesiculosa növényeket, a gyors menekülés nem tekinthető a korábban leírtak szerint indukált védekezésnek. Úgy tűnik, egyes állatok (csoportjai) eredendően képesek elmenekülni a vízikerekű növény gyors csapdáiból, bár bevallottan a leforgatott csapda nem volt túl gyors a többihez képest. A pillanatnyi és gyors menekülés neuro-mechanikai alapjainak tisztázása azonban szintén ígéretes szempontot jelent a jövőbeni vizsgálatok számára.