Eficiența capturării

În majoritatea studiilor privind principiile funcționale ale capcanelor pentru plante carnivore, experimentele și analizele cinematice respective au fost realizate cu capcane declanșate artificial10,11,13,14. Există doar câteva rapoarte disponibile, care (în unele cazuri doar în mod superficial) tratează interrelația dintre mișcările capcanelor pentru pradă și cele ale capcanelor pentru plante carnivore15,16,17,18. Recent, a fost publicat un raport detaliat privind capcanele de aspirație subacvatice ultra-rapide ale plantei carnivore acvatice Utricularia australis (Lentibulariaceae) și ale prăzii sale daphniide Ceriodaphnia dubia12. În acest studiu, care este similar din punct de vedere metodologic cu cel de față, procesele de declanșare mecanică a capcanei de către pradă, de deschidere a trapei, de aspirație a apei și a prăzii și de închidere a trapei au fost înregistrate cu o rezoluție temporală ridicată. Secvența de mișcări rapide (parțial în regim de sub o milisecundă) efectuate de capcana de aspirație Utricularia și accelerația ridicată rezultată a prăzii aspirate, decelerarea bruscă și abruptă a acesteia în interiorul capcanei, precum și închiderea fină a trapei pentru reținerea prăzii, sugerează cu tărie că C. dubia nu are nicio șansă de a scăpa din capcană odată ce aceasta este declanșată. Cel puțin, toate cele 14 încercări de capturare a prăzii înregistrate în acest studiu asupra Utricularia au avut succes.

În studiul de față asupra A. vesiculosa și D. longicephala, au fost analizate, de asemenea, 14 încercări de capturare a prăzii, cu o rată de capturare rezultată mai mică (~64%). Duratele măsurate ale închiderii capcanei pentru A. vesiculosa au variat, de obicei, între 16-30 ms (duratele mai lungi au apărut, de asemenea, în capcanele cu multe alge filamentoase atașate), coroborând, în general, măsurătorile anterioare ale duratei de pocnitură8,11 și depășind durata de aspirație la Utricularia (9 ms în medie, min: 5,2 ms; max: 14,9 ms, n = 14)12. Împreună cu evadarea mai multor animale, așa cum s-a observat în acest studiu, se poate sugera că este mai probabil ca prada să scape din capcana cu clichet A. vesiculosa decât din capcana cu aspirație U. australis. Cu toate acestea, această ipoteză trebuie luată cu precauție, deoarece două specii diferite de animale de pradă au fost testate în condiții experimentale de laborator similare, dar nu identice. În plus, dimensiunea eșantioanelor este mică (n = 14 fiecare). Cu toate acestea, o eficiență scăzută a capturării a fost, de asemenea, atribuită de alți autori lui A. vesiculosa, pe baza faptului că, în timpul studiilor de teren, doar 5-11,5 % din capcanele investigate conțineau pradă6,19. Nu este încă clar în ce măsură aceste observații de pe teren reflectă într-adevăr eficiența mecanismului de prindere a capcanei cu clichet și/sau eficiența atragerii prăzii și rămâne un subiect promițător pentru studii viitoare. În mod interesant, o eficiență scăzută a capturării a fost, de asemenea, raportată pentru capcanele Venus (D. muscipula), sora terestră a lui A. vesiculosa, în mai multe studii de teren și de laborator20,21,22.

Iritabilitatea capcanei

Perele de declanșare sunt situate în părțile lobului central al capcanei, sub limita incintei. Observația din PCA 14 că deplasarea apei indusă de mișcarea prăzii declanșează capcana face aluzie la o sensibilitate ridicată a sistemului senzorial al A. vesiculosa. Se presupune că un mecanism de declanșare foarte sensibil, pe de o parte, sporește eficiența capcanei, permițându-i să detecteze și perturbații mecanice ușoare. Dar, pe de altă parte, acesta necesită, de asemenea, „măsuri de siguranță” pentru a evita închiderea capcanei, care necesită energie și nu este necesară, de exemplu, din cauza fluxurilor de apă care apar în habitat. În acest context, apariția firului de păr de declanșare la baza capcanei ar putea fi o măsură structurală de precauție pentru evitarea închiderii inutile a capcanei, deoarece firul de păr este protejat de fluxurile de apă și de detritus. De asemenea, este posibil ca acest lucru să sporească eficiența capturării, deoarece prada potențială (mică) se va afla în interiorul capcanei în momentul în care firele de păr de declanșare sunt stimulate. Cu toate acestea, în acest studiu cu D. longicephala, care posedă apendice relativ lungi, cum ar fi a doua antenă și coloana vertebrală a cozii, am observat că aceste structuri au fost adesea responsabile pentru declanșarea capcanei, fără ca trupul animalului pradă să fie neapărat complet în interiorul capcanei. Studiile viitoare ar putea analiza mai în detaliu „adecvarea” prăzii și iritabilitatea capcanei23,24. Un sistem senzorial extrem de sensibil a fost descris recent pentru capcana-clișeu a surorii roții de apă, capcana Venus (D. muscipula)25,26. În timp ce la D. muscipula sunt întotdeauna necesari cel puțin doi stimuli consecutivi pe unul sau pe diferite fire de păr de declanșare într-o anumită perioadă de timp pentru a determina închiderea capcanei, capcanele lui A. vesiculosa sunt mai variabile în această privință. În acest caz, unele capcane se închid după primirea unui singur stimul, altele se închid după doi stimuli, unele necesită chiar mai multe perturbații mecanice, iar altele nu răspund deloc1,2,8. Motivele acestei variabilități în ceea ce privește iritabilitatea capcanei sunt încă necunoscute.

Mecanisme posibile de atragere a prăzii

A fost emisă ipoteza că periile foliare situate lângă capcana lui A. vesiculosa (Fig. 1b) ar putea atrage animalele, oferindu-le un loc de odihnă și protecție27. S-a discutat că numeroșii peri de declanșare din interiorul capcanei (cf. Fig. 3c în ref. 11) ar imita algele filamentoase pentru a atrage crustaceele care pășunează în capcană28 , dar până în prezent lipsesc studiile clarificatoare. În plus, deoarece A. vesiculosa din Europa Centrală nu prezintă o specificitate a prăzii, ci prinde în mod oportunist, independent de speciile de pradă, de mărimea, de modul de mobilitate și de viteza de deplasare, este puțin probabil ca captura să fie îmbunătățită prin mecanisme de atracție specializate bazate pe substanțe chimice sau pe mimetism7. Din comportamentul de înot neregulat al lui D. longicephala nu am putut să discriminăm și să observăm niciun comportament care să indice atracția față de capcană. Deoarece D. longicephala este un înotător bun și activ, cu o viteză medie de înot de 8 mm/s, probabilitatea de a se întâlni cu o capcană A. vesiculosa este probabil ridicată29,30. Prin urmare, este de conceput că PCA-urile naturale au loc mai degrabă întâmplător, probabil, de exemplu, pentru că animalele se apropie de capcană în timpul căutării hranei.

Majoritatea capcanelor din PCA-urile înregistrate 1-14 au fost orientate în jos din motive metodice/de manipulare (Fig. 1 și 2). Cu toate acestea, frunzele capcanelor de la A. vesiculosa sunt dispuse sub formă de vârtejuri (cf. Fig. 1b în ref. 11) și, prin urmare, orientarea lor naturală este variabilă. Formulăm ipoteza că orientarea capcanelor nu joacă un rol crucial în posibila atragere și capturare a prăzilor care înoată liber, cum ar fi D. longicephala. În acest context, ar putea fi interesant să se investigheze efectul orientării capcanelor asupra prăzilor legate de substrat sau care pășunează.

Aspecte generale ale mișcării și comportamentului prăzii

Datorită dispersiei lor largi, rezultatele obținute pentru tDZ și tTI nu dezvăluie timpii tipici de ședere în cadrul diferitelor zone de capcane. În plus, tipurile și cantitatea de mișcări variază foarte mult între diferitele APC. Se pare că este pur întâmplător cât timp stă prada în zona de pericol și/sau în interiorul capcanei înainte de declanșare. De asemenea, în cazul veziculei australe (U. australis) cu capcane cu aspirație, orientarea corpului și comportamentul de mișcare al dafinului pradă C. dubia au fost variabile înainte și în timpul declanșării12.

În 12 cazuri din acest studiu (~86%), animalele au declanșat capcanele cu A. vesiculosa direct cu mișcări ale celei de-a doua antene. Aceste structuri comparabil de lungi ies din capul animalului și sunt responsabile de mișcările de înot prin generarea de împingere. Indiferent de majoritatea orientărilor și pozițiilor observate ale animalelor pradă în momentul declanșării capcanelor (a se vedea tabelul 2), cele două antene au intrat în contact cu firele de păr de declanșare din interiorul capcanelor (PCA 1-10, 12,13) sau au generat curenți de apă suficient de puternici pentru declanșare (PCA 14). Observații similare sunt raportate în studiul deja menționat privind capturarea prăzii Utricularia12, în care șapte animale Ceriodaphnia dubia (din 14) au atins firele de păr de declanșare cu cea de-a doua antenă, șase cu capul și una cu carapacea. Putem specula că cele de-a doua antene sunt principalele structuri cu care prada daphniidă intră în contact cu firele de păr de declanșare ale capcanelor pentru plante carnivore acvatice.

Profilele mișcărilor D. longicephala în timpul PCA-urilor (Fig. 2 și 3) arată că, în majoritatea cazurilor, capturarea cu succes a prăzii este însoțită de foarte puține mișcări ale acesteia în interiorul capcanei care se închide. Acest lucru este în contrast cu U. australis, unde prada este adesea întoarsă în mod pasiv și poate chiar să se bucleze în timpul capturării din cauza forțelor influxului de apă12. La A. vesiculosa, cei doi lobi ai capcanei se încleștează în jurul prăzii fără a o deplasa în continuare în mare măsură, de exemplu, prin mișcarea indusă a apei. Rămâne de cercetat modul în care A. vesiculosa reușește să captureze și să rețină animale mai mari decât capcanele actuale, cum ar fi, de exemplu, pupele de chironomide sau nimfele de notonectid6,7. Probabil că dinții de pe marginea îndoită (Fig. 1a,c) și/sau procesele lente în curs de deformare a capcanei, adică formarea stomacului8, ajută la reținerea și închiderea unor obiecte atât de mari.

Scăparea prăzii în timpul PCA-urilor nereușite

Nu există rapoarte disponibile privind încercările de evadare a prăzii din capcanele Utricularia declanșate. Aparent, intrarea în capcana Utricularia, unde se află și firele de păr de declanșare, este un „punct de neevadare” din cauza declanșării rapide a unei aspirații puternice (cel puțin atât timp cât prada încape prin intrare și în capcană). Dimpotrivă, în acest studiu cu A. vesiculosa am observat cinci PCA nereușite (10-14), ceea ce indică faptul că animalele de pradă situate în regiunea de declanșare (partea centrală inferioară a capcanei, sub limita incintei) au încă o șansă de a scăpa. Am observat că prada ar putea scăpa fie datorită tragerii forțate a corpului (sau a unor părți ale corpului) încleștat din capcanele deja închise (PCA 10, 12), fie datorită faptului că lobii capcanei cu dinți pe marginile îndoite (Fig. 1a,c) pot aluneca de pe carapacea respectivă în timpul închiderii capcanei (PCA 13). Prada, care înota deja în afara capcanei în timpul declanșării, avea o „poziție de pornire” favorabilă și putea, de asemenea, să scape (APC 11, 14). Acest lucru arată că există cel puțin trei situații diferite de declanșare/mișcare a capcanei în care prada poate fugi. Cu toate acestea, animalele de pradă complet închise nu au evadat niciodată. Un adevărat răspuns de fugă, adică un animal care înoată în mod activ pentru a ieși dintr-o capcană care se închide ca răspuns la mișcarea declanșată, nu a fost observat în acest studiu cu D. longicephala. Considerăm, într-adevăr, că este puțin probabil ca daphniidele, în general, să fie capabile să răspundă în intervalul de timp necesar între declanșarea și închiderea capcanei. Această afirmație se bazează, de asemenea, pe faptul că o parte dintre autorii acestui studiu (SK, MH, RT) nu au putut, de asemenea, să observe nicio reacție de zbor a Daphniei pulex care a fost capturată de larve de midges fantomă (Diptera: Chaoborus), unde lovirea efectivă a prădătorului durează ~30 ms și întregul proces de capturare mai puțin de 300 ms31.

Cele două evenimente de evadare a prăzii prinse în clește (APC 10 & 12) arată că D. longicephala este capabilă să reziste mecanic forței de închidere a lobilor capcanei lui A. vesiculosa și să se elibereze prin lovituri de antenă. Pe lângă vârsta și starea capcanei, precum și condițiile de mediu ca factori determinanți, s-a demonstrat că forța de închidere crește odată cu creșterea intensității stimulului de declanșare8. Modul în care prada prinsă este „prelucrată” ulterior de capcană poate fi influențat, de asemenea, de poziția animalului și de starea sa fizică. În PCA 7, de exemplu, prada a fost prinsă inițial în diagonală între lobi (similar cu PCA 12). Apoi, prada s-a întors, probabil în mod pur pasiv, din cauza forței exercitate de cei doi lobi ai capcanei. Ulterior, lobii curbați s-au închis și mai mult și au împins prada mai adânc în capcană până când capcana a fost complet închisă. În consecință, se poate specula că geometria dublu curbată a lobilor, care nu se modifică în timpul închiderii capcanei10 , ajută la „manipularea” prăzii prinse între regiunile cu un singur strat ale lobilor. În plus, după cum s-a observat în PCA 5, marginea inflexionată a capcanei cu spini poate ajuta la reținerea prăzii. Cu toate acestea, după cum s-a discutat pentru PCA 13, se poate întâmpla, de asemenea, ca marginea capcanei să alunece în timpul mișcării de capturare. La capcana muscă Venus (D. muscipula), cu care dinții sunt mult mai lungi în raport cu dimensiunea totală a capcanei în comparație cu A. vesiculosa, s-a emis inițial ipoteza32 și ulterior s-a constatat într-un studiu de teren și de laborator22 că dinții formează o „închisoare” care sporește succesul capturării prăzii în cazul prăzilor de dimensiuni medii. Cu toate acestea, pentru prada de dimensiuni mai mari s-a constatat, de asemenea, un beneficiu descrescător, ceea ce sporește complexitatea peisajului adaptativ al sistemului de capcane cu clichet.

Evaluarea critică a metodelor aplicate

Capcanele mai vechi de A. vesiculosa au caracteristici fiziologice diferite față de cele mai tinere8. Pentru a se asigura că toate capcanele utilizate în cadrul experimentelor au o vârstă similară, au fost alese numai capcane din cel de-al șaptelea verticil. Având în vedere că ecotipul roșu australian de A. vesiculosa dezvoltă 0,26-0,65 verticiluri de frunze de capcană pe zi33 , se presupune că vârstele capcanelor respective sunt cuprinse între 11-27 de zile. Cu toate acestea, putem specula că diferențele individuale dintre capcane, cum ar fi dimensiunile lor sau cantitatea de alge atașate, pot influența comportamentul lor de pocnitură (de exemplu, iritabilitatea, cinematica, viteza de pocnitură) într-o măsură mai mare decât diferențele (mici) de vârstă. De exemplu, în studiul nostru, cea mai mare durată de pocnitură, de 104 ms, a fost măsurată într-o capcană cu multe alge atașate (PCA 14).

Condițiile experimentale din camera cu climă constantă, sub lumină artificială, au deviat în mod evident de la condițiile de habitat natural ale A. vesiculosa și D. longicephala australiene. De exemplu, volumele mici ale cuvetelor au restricționat mișcarea prăzii și a apei. Din cauza iluminării, coloana de apă din cuve s-a încălzit probabil (nu a fost măsurată). Se presupune că iluminarea a iritat prada daphniidă. În plus, nu putem exclude faptul că tăierea capcanelor de pe plantele respective duce la efecte secundare nedorite (și neobservate), evocate, de exemplu, prin reacții de stres și care, în cele din urmă, conduc la un comportament modificat al capcanei și la o evaluare distorsionată a eficienței capturării. Analizele de mare viteză, inclusiv manipularea structurilor delicate și sensibile (cum ar fi capcanele pentru A. vesiculosa deschise și gata de capturare) sunt sarcini dificile și consumatoare de timp și explică dimensiunea redusă a eșantionului din acest studiu. Cu toate acestea, indiferent de aceste neajunsuri inerente abordărilor experimentale, studiul nostru este prima încercare de a pune în lumină interacțiunea prădător – pradă între planta carnivoră A. vesiculosa și prada sa D. longicephala. Astfel de analize de mare viteză ale organismelor și structurilor acvatice rapide ar fi altfel foarte dificil (sau chiar imposibil) de realizat pe teren în condiții naturale.

Concluzie și perspective

Studiul nostru este primul care arată în detaliu modul în care planta carnivoră roată de apă (A. vesiculosa) își capturează prada daphniidă. Sunt descrise calitativ și cantitativ secvențele de mișcare ale capcanelor sale subacvatice, precum și comportamentul și mișcările D. longicephala în afara și în interiorul capcanelor. În plus, sunt descrise și discutate pentru prima dată cazuri de interrelații între mișcări (de exemplu, evadări ale prăzii, manipularea prăzii prinse de capcană).

Nu am putut detecta corelații (1) între densitatea prăzii și succesul capturării, (2) între vârsta prăzii și succesul capturării, (3) între nprey_movement și succesul capturării, (4) între densitatea prăzii și ttrigger, și (5) între vârsta prăzii și nprey_movement. Analizele noastre arată, de asemenea, că interacțiunea prădător – pradă, așa cum a fost observată aici, nu este deloc uniformă. Se pare că domină diferențele individuale în comportamentul prăzii, precum și între diferitele capcane. Prin presupunerea unor diferențe cinematice și mai mari între capcanele mai vechi și cele mai tinere, pot apărea situații și mai neomogene în ceea ce privește secvențele de capturare a prăzii. Experimentele viitoare ar putea analiza în mod complementar APC cu diferite animale de pradă naturale, de exemplu, membri ai Cladocera, Copepoda, Ostracoda, Ephemeroptera, Nematocera, Hydrachnidia și Pulmonata7. Astfel de analize ar fi utile pentru a evalua în continuare eficiența capturării capcanelor pentru A. vesiculosa, care se hrănesc cu o diversitate foarte mare de animale de pradă în ceea ce privește taxonomia, dimensiunea și comportamentul de deplasare. Prin urmare, un spectru larg de caracteristici ale capcanei A. vesiculosa (mișcare) ar putea reprezenta un avantaj selectiv. Un comportament similar de capturare neselectivă a prăzii a fost raportat în cazul capcanelor adulte ale capcanelor de Venus (D. muscipula)32,34. În mod interesant, capcanele pentru răsaduri de D. muscipula captează diferite prăzi, care, aparent, sunt prea mici pentru a declanșa capcanele pentru adulți35. O astfel de specificitate potențială a prăzii în diferite stadii de creștere nu a fost încă raportată pentru A. vesiculosa. Viitoarele investigații cinematice privind capturarea prăzii ar trebui să includă, de asemenea, analize elaborate ale mișcărilor tridimensionale30,36.

Alte posibile subiecte pentru studii viitoare sunt caracteristicile de dezvoltare și structural-biomecanice ale posibilelor contramăsuri ale prăzii împotriva capturării de către A. vesiculosa. De exemplu, se știe că mai multe daphniide posedă apărări inductibile specifice prădătorilor, care pot cuprinde modificări ale morfologiei, comportamentului și istoricului de viață37,38,39. Cu ajutorul acestor măsuri, prada este capabilă să contracareze prădătorul și să reducă presiunea de prădare. Prin urmare, ar fi interesant să se testeze cu prada daphniidă tipică a lui A. vesiculosa dacă astfel de apărări inductibile există și în relația prădător vegetal – pradă animală descrisă aici. Ar putea fi promițătoare în special analiza curburii carapacei, despre care am observat că influențează „ușurința” cu care un animal pe jumătate prins în capcană este forțat să intre sau să iasă din capcană după închidere, deoarece s-a constatat că este modificată după expunerea la prădători la o altă specie de Daphnia40. În plus, în timpul înregistrărilor inițiale de testare cu A. vesiculosa și prada aleatorie dintr-un iaz în aer liber din Grădina Botanică din Freiburg, am filmat o evadare activă foarte rapidă și reușită a unui copépod dintr-o capcană declanșată (filmul S15). Timpul de reacție al animalului a fost de 5 ms. Într-un interval de timp de 16 ms, acesta a înotat pentru a ieși din capcana care s-a închis (durata totală a închiderii: 57 ms). Estimând o lungime totală a capcanei de ~3 mm (care se află la capătul inferior al intervalului tipic de lungime3) și presupunând că animalul parcurge jumătate din lungime, rezultă o viteză de răspuns la zbor de 0,09375 m/s. Această viteză este totuși relativ lentă în comparație cu vitezele pe care se presupune că le pot atinge copepodele41. Deoarece nu există plante de A. vesiculosa cultivate în iazul din care provine copépodul, evadarea rapidă a acestuia nu poate fi considerată ca o apărare indusă, așa cum s-a descris anterior. Aparent, unele (grupuri de) animale sunt capabile în mod intrinsec să scape din capcanele rapide ale plantei cu roată de apă, deși, trebuie să recunoaștem, capcana filmată nu a fost foarte rapidă în comparație cu altele. Cu toate acestea, elucidarea bazei neuro-mecanice a evadărilor instantanee și rapide constituie, de asemenea, un aspect promițător pentru studiile viitoare.