Vang-efficiëntie

In de meeste studies over de functionele principes van vleesetende plantenvallen werden de respectieve experimenten en kinematische analyses uitgevoerd met kunstmatig getriggerde vallen10,11,13,14. Er zijn slechts enkele verslagen beschikbaar die (in sommige gevallen slechts oppervlakkig) ingaan op het onderlinge verband tussen de bewegingen van prooien en vleesetende plantenvallen15,16,17,18. Onlangs is een gedetailleerd verslag gepubliceerd over de ultrasnelle onderwaterzuigvallen van de aquatische vleesetende plant Utricularia australis (Lentibulariaceae) en haar daphniide prooi Ceriodaphnia dubia12. In deze studie, die methodologisch vergelijkbaar is met de huidige, werden de processen van het activeren van de val door de prooi, het openen van het luik, het zuigen van water en prooi, en het sluiten van het luik geregistreerd met hoge temporele resolutie. De opeenvolging van snelle bewegingen (gedeeltelijk in het submilliseconden-regime) door de Utricularia-zuigval en de daaruit voortvloeiende hoge versnelling van de opgezogen prooi, de plotselinge en abrupte vertraging ervan in de val, alsmede de fijnafgestemde sluiting van het luik om de prooi vast te houden, doen sterk vermoeden dat C. dubia geen kans heeft om uit de val te ontsnappen zodra deze in werking wordt gesteld. Alle 14 vangstpogingen in deze Utricularia studie waren succesvol.

In de huidige studie met A. vesiculosa en D. longicephala werden ook 14 vangstpogingen geanalyseerd, met een lager vangstpercentage (~64%). De gemeten sluitingsduur van A. vesiculosa-vallen varieerde typisch tussen 16-30 ms (langere sluitingsduur kwam ook voor in vallen met veel aanhangende draadalgen), wat in het algemeen eerdere metingen van de sluitingsduur8,11 bevestigt en de duur van het zuigen bij Utricularia overtreft (gemiddeld 9 ms, min: 5,2 ms; max: 14,9 ms, n = 14)12. Samen met de ontsnappingspogingen van verschillende dieren, zoals waargenomen in deze studie, kan men suggereren dat het waarschijnlijker is dat prooien ontsnappen aan de A. vesiculosa snap-trap dan aan de U. australis zuigval. Deze veronderstelling moet echter met de nodige voorzichtigheid worden gehanteerd, aangezien twee verschillende prooidiersoorten werden getest onder vergelijkbare, maar niet identieke experimentele laboratoriumomstandigheden. Bovendien zijn de steekproefgrootten klein (n = 14 elk). Een lage vangstefficiëntie is echter ook door andere auteurs toegeschreven aan A. vesiculosa, op basis van het feit dat tijdens veldstudies slechts 5-11,5% van de onderzochte vallen een prooi bevatte6,19. In hoeverre deze veldwaarnemingen inderdaad de efficiëntie van het vangmechanisme en/of de efficiëntie van het aantrekken van de prooi weerspiegelen is nog niet duidelijk en blijft een veelbelovend onderwerp voor toekomstige studies. Interessant is dat ook voor Venus vliegenvangers (D. muscipula), de terrestrische zuster van A. vesiculosa, een lage vangstefficiëntie werd gerapporteerd in verschillende veld- en labo-studies20,21,22.

Vangstprikkelbaarheid

De trekkerharen bevinden zich in de centrale vallobben onder de grens van de vangkooi. De waarneming in PCA 14 dat door prooibeweging veroorzaakte waterverplaatsing de val triggert, wijst op een hoge gevoeligheid van het A. vesiculosa zintuiglijk systeem. Een zeer gevoelig triggermechanisme verhoogt enerzijds vermoedelijk de efficiëntie van de val, omdat het ook kleine mechanische verstoringen kan detecteren. Maar anderzijds vereist het ook “voorzorgsmaatregelen” om te voorkomen dat de val energie kost en onnodig wordt gesloten, b.v. door waterstromen die zich in de habitat voordoen. In dit verband kan het voorkomen van triggervoorharen aan de basis van de val een structurele voorzorgsmaatregel zijn om onnodige sluitingen van de val te voorkomen, aangezien de haren beschermd zijn tegen waterstromen en detritus. Het is ook denkbaar dat het de vangefficiëntie verhoogt omdat potentiële (kleine) prooien zich in de val zullen bevinden wanneer de trekkerharen geprikkeld worden. In deze studie met D. longicephala, die relatief lange aanhangsels heeft zoals de tweede antenne en de staartwervelkolom, stelden we echter vast dat deze structuren vaak verantwoordelijk waren voor het triggeren van de val, zonder dat het lichaam van het prooidier noodzakelijkerwijs volledig binnen de val was. Toekomstige studies zouden de “geschiktheid” van de prooi en de irritatie van de val23,24 in meer detail kunnen analyseren. Een zeer gevoelig zintuiglijk systeem werd onlangs beschreven voor de klikval van het zusje van de waterwesp, de venusvliegenval (D. muscipula)25,26. Terwijl bij D. muscipula steeds minstens twee opeenvolgende prikkels op één of op verschillende triggervliegharen binnen een bepaalde tijd nodig zijn om de val te doen sluiten, zijn de vallen van A. vesiculosa in dit opzicht meer variabel. Sommige vallen sluiten na ontvangst van één prikkel, andere na twee prikkels, weer andere vereisen nog meer mechanische verstoringen, en weer andere reageren helemaal niet1,2,8. De redenen voor deze variabiliteit in valirritatie zijn nog onbekend.

Mogelijke mechanismen van prooi-aantrekking

Er is verondersteld dat de bladharen die zich naast de val van A. vesiculosa (Fig. 1b) bevinden, dieren zouden kunnen aantrekken door hen een rust- en beschermingsplaats te bieden27. De talrijke triggerende haren binnenin de snap-trap (cf. Fig. 3c in ref. 11) zouden draadalgen nabootsen om grazende schaaldieren in de snap-trap te lokken28 , maar verduidelijkende studies ontbreken tot nu toe. Aangezien de Midden-Europese A. vesiculosa geen prooispecificiteit vertoont maar opportunistisch vangt, onafhankelijk van prooisoort, grootte, mobiliteitsmodus en bewegingssnelheid, is het bovendien onwaarschijnlijk dat de vangst wordt bevorderd door gespecialiseerde aantrekkingsmechanismen op basis van chemische stoffen of mimicry7. Uit het grillige zwemgedrag van de D. longicephala konden we geen gedragingen afleiden en waarnemen die wijzen op aantrekking tot de val. Aangezien D. longicephala een goede en actieve zwemmer is, met een gemiddelde zwemsnelheid van 8 mm/s, is de kans op een ontmoeting met een A. vesiculosa val waarschijnlijk groot29,30. Daarom is het denkbaar dat natuurlijke PCA’s eerder toevallig plaatsvinden, bijvoorbeeld omdat de dieren de val naderen tijdens het zoeken naar voedsel.

De meeste vallen in de geregistreerde PCA’s 1-14 waren naar beneden gericht om methodische/handling redenen (Figs. 1 en 2). De bladeren van de vallen van A. vesiculosa zijn echter gerangschikt als kransen (cf. Fig. 1b in ref. 11) en daarom is hun natuurlijke oriëntatie variabel. Wij stellen de hypothese voorop dat de oriëntatie van de vallen geen cruciale rol speelt in het mogelijk aantrekken en vangen van vrijzwemmende prooien zoals D. longicephala. In deze context zou het interessant kunnen zijn om het effect van de oriëntatie van de vallen op substraatgebonden of grazende prooien te onderzoeken.

Algemene aspecten van prooibeweging en -gedrag

Door hun grote spreiding geven de resultaten verkregen voor tDZ en tTI geen uitsluitsel over typische verblijftijden binnen de verschillende valzones. Bovendien variëren de soorten en de hoeveelheid bewegingen sterk tussen de verschillende PCA’s. Het lijkt louter toeval te zijn hoe lang de prooi in de gevarenzone en/of in het binnenste van de val blijft alvorens te triggeren. Ook bij het Zuidelijk blaasjeskruid (U. australis) met zuigvallen waren de lichaamsoriëntatie en het bewegingsgedrag van de prooidaphniide C. dubia variabel vóór en tijdens het triggeren12.

In 12 gevallen in deze studie (~86%) triggerden de dieren de A. vesiculosa-vallen rechtstreeks met bewegingen van hun tweede antennes. Deze relatief lange structuren steken uit de kop van het dier en zijn verantwoordelijk voor de zwembewegingen door het genereren van stuwkracht. Ongeacht de meest waargenomen oriëntaties en posities van de prooidieren bij het triggeren van de vallen (cf. Tabel 2), kwamen de tweede antennes in contact met de triggerende haren in de vallen (PCA’s 1-10, 12,13), of genereerden ze voldoende sterke waterstromingen om de val te triggeren (PCA 14). Gelijkaardige waarnemingen worden gerapporteerd in de reeds vermelde Utricularia prooienvangststudie12, waar zeven (van de 14) Ceriodaphnia dubia dieren de triggerknoppen raakten met hun tweede antenne, zes met hun kop, en één met zijn kop. We kunnen speculeren dat de tweede antennes de belangrijkste structuren zijn waarmee daphniide prooien in contact komen met de trekkerharen van de vallen van aquatische vleesetende planten.

De profielen van de bewegingen van D. longicephala tijdens de PCA’s (Fig. 2 en 3) laten zien dat in de meeste gevallen het succesvol vangen van de prooi gepaard gaat met zeer weinig beweging van de prooi binnen de sluitende val. Dit in tegenstelling tot U. australis, waar de prooi vaak passief wordt rondgedraaid en tijdens de vangst zelfs een lus kan maken als gevolg van de krachten van de waterinstroom12. Bij A. vesiculosa klemmen de twee vanglobben zich rond de prooi zonder deze verder in grote mate te verplaatsen, b.v. door geïnduceerde waterbeweging. Hoe A. vesiculosa in staat is dieren te vangen en vast te houden die groter zijn dan de eigenlijke vallen, zoals b.v. poppen van chironomiden of nimfen van notonectiden6,7, moet nog worden onderzocht. Waarschijnlijk helpen de tanden op de omgebogen rand (Fig. 1a,c) en/of voortgaande langzame vervormingsprocessen van de val, d.w.z. maagvorming8 , bij het vasthouden en omsluiten van dergelijke grote objecten.

Ontsnappen van prooien tijdens onsuccesvolle PCA’s

Er zijn geen rapporten beschikbaar over ontsnappingspogingen van prooien uit getriggerde Utricularia-vallen. Blijkbaar is de ingang van de Utricularia-val, waar zich ook de triggerkapsels bevinden, een “point of no escape” vanwege het snelle begin van sterke zuigkracht (tenminste zolang de prooi door de ingang en in de val past). In deze studie met A. vesiculosa daarentegen hebben we vijf mislukte PCA’s waargenomen (10-14), wat erop wijst dat prooidieren die zich in het gebied van de triggering bevinden (het centrale onderste deel van de val onder de grens van de leefruimte) nog een kans hebben om te ontsnappen. We stelden vast dat prooidieren konden ontsnappen hetzij door het geforceerd uittrekken van hun vastgeklemde lichaam (of lichaamsdelen) uit reeds gesloten vallen (PCAs 10, 12), hetzij door het feit dat valhelften met tanden op de omgeplooide randen (Fig. 1a,c) van het respectievelijke kopborststuk kunnen glijden tijdens het sluiten van de val (PCA 13). Prooien die reeds uit de fuik zwommen tijdens het triggeren, hadden een gunstige “uitgangspositie” en konden eveneens ontsnappen (PCA’s 11, 14). Dit toont aan dat er ten minste drie verschillende val-triggering/bewegingssituaties bestaan waarin prooidieren potentieel kunnen vluchten. Volledig ingesloten prooidieren ontsnapten echter nooit. Een echte vluchtreactie, d.w.z. een dier dat actief uit een sluitende val zwemt als reactie op de getriggerde beweging, werd in deze studie met D. longicephala niet waargenomen. Wij achten het inderdaad onwaarschijnlijk dat daphnia’s in het algemeen in staat zijn te reageren in de vereiste tijdschaal tussen het triggeren en het sluiten van de val. Dit is ook gebaseerd op het feit dat een deel van de auteurs van deze studie (SK, MH, RT) ook geen vluchtreactie konden waarnemen van Daphnia pulex die gevangen werd door larvale fantoommuggen (Diptera: Chaoborus), waarbij de eigenlijke inslag van de predator ~30 ms duurt en het hele vangproces minder dan 300 ms31.

De twee ontsnappingspogingen van vastgeklemde prooien (PCA’s 10 & 12) tonen aan dat D. longicephala in staat is om mechanisch weerstand te bieden aan de kracht van de sluitende vanglobben van A. vesiculosa en zich te bevrijden door antenneslagen. Naast de leeftijd en de conditie van de val en de omgevingsomstandigheden als bepalende factoren, is aangetoond dat de sluitkracht toeneemt met toenemende triggering stimulus sterkte8. Hoe vastgeklemde prooien verder door de val worden “verwerkt” kan ook worden beïnvloed door de positie van het dier en zijn fysieke conditie. In PCA 7, bijvoorbeeld, werd de prooi aanvankelijk diagonaal tussen de lobben geklemd (vergelijkbaar met PCA 12). Vervolgens draaide de prooi zich om, vermoedelijk zuiver passief als gevolg van de kracht die de twee vanglobben op hem uitoefenden. Vervolgens sloten de gebogen lobben zich verder en duwden de prooi dieper in de val totdat de val volledig gesloten was. Bijgevolg kan worden gespeculeerd dat de dubbel gekromde geometrie van de lobben, die niet verandert tijdens het sluiten van de val10, helpt bij het “manipuleren” van prooien die geklemd zitten tussen de uit één laag bestaande delen van de lobben. Bovendien kan, zoals bij PCA 5 werd vastgesteld, de opgevouwen rand van de stekelige fuik helpen bij het vasthouden van de prooi. Maar, zoals besproken bij PCA 13, kan het ook gebeuren dat de vangrand wegglijdt tijdens de vangbeweging. Bij de nauw verwante Venus vliegenval (D. muscipula), waarvan de tanden veel langer zijn in verhouding tot de totale afmeting van de val in vergelijking met A. vesiculosa, werd aanvankelijk verondersteld32 en later in een veld- en laboratoriumstudie22 vastgesteld dat de tanden een “gevangenis” vormen die het vangstsucces voor prooien van gemiddelde grootte verhoogt. Voor grotere prooien werd echter ook een afnemend voordeel gevonden, wat bijdraagt tot de complexiteit van het adaptieve landschap van het snap-trap systeem.

Kritische evaluatie van toegepaste methoden

Oldere A. vesiculosa vallen hebben andere fysiologische kenmerken dan jongere exemplaren8. Om te garanderen dat alle vallen die in de experimenten worden gebruikt van vergelijkbare leeftijd zijn, werden alleen vallen van de zevende winding gekozen. Aangezien het Australische rode ecotype van A. vesiculosa 0,26-0,65 bladwervels per dag ontwikkelt33 , is het aannemelijk dat de leeftijd van de vallen dienovereenkomstig varieert tussen 11-27 dagen. We kunnen echter speculeren dat individuele verschillen tussen de vallen, zoals hun grootte of de hoeveelheid aangehechte algen, mogelijk een grotere invloed hebben op hun vanggedrag (b.v. prikkelbaarheid, kinematica, snapsnelheid) dan de (kleine) leeftijdsverschillen. In onze studie werd bijvoorbeeld de hoogste snaaiperiode van 104 ms gemeten in een val met veel aanhangende algen (PCA 14).

De experimentele omstandigheden in de klimaatconstante kamer bij kunstlicht weken uiteraard af van de natuurlijke habitatomstandigheden van de Australische A. vesiculosa en D. longicephala. De kleine volumes van de cuvetten beperkten bijvoorbeeld de prooi en de waterbeweging. Door de verlichting is de waterkolom in de cuvetten waarschijnlijk opgewarmd (niet gemeten). De verlichting irriteerde vermoedelijk de daphniide prooi. Bovendien kunnen we niet uitsluiten dat het afsnijden van de vallen van de respectievelijke planten leidt tot ongewenste (en onopgemerkte) neveneffecten, opgewekt door bv. stressreacties en uiteindelijk leidend tot een veranderd gedrag van de vallen en een vertekende evaluatie van de vangstefficiëntie. De snelle analyses, met inbegrip van het hanteren van de delicate en gevoelige structuren (zoals de open, vangklare A. vesiculosa vallen) zijn uitdagende en tijdrovende taken en verklaren de kleine steekproefgrootte in deze studie. Ondanks deze nadelen die inherent zijn aan onze experimentele aanpak, is onze studie de eerste poging om licht te werpen op de predator-prooi interactie tussen de vleesetende plant A. vesiculosa en zijn prooi D. longicephala. Dergelijke snelle analyses van snelle aquatische organismen en structuren zouden anders zeer moeilijk (of zelfs onmogelijk) uit te voeren zijn in het veld onder natuurlijke omstandigheden.

Conclusie en vooruitzichten

Deze studie is de eerste die in detail aantoont hoe de vleesetende waterplant (A. vesiculosa) zijn daphniide prooi vangt. De bewegingssequenties van de onderwater snap-traps en het gedrag en de bewegingen van D. longicephala buiten en binnen de vallen worden kwalitatief en kwantitatief beschreven. Bovendien worden gevallen van bewegingsinterrelaties (b.v. ontsnapping van de prooi, manipulatie van vastgeklemde prooi door de val) voor het eerst beschreven en besproken.

We konden geen correlaties ontdekken (1) tussen prooidichtheid en vangstsucces, (2) tussen de leeftijd van de prooi en vangstsucces, (3) tussen nprey_movement en het vangstsucces, (4) tussen prooidichtheid en ttrigger, en (5) tussen de leeftijd van de prooi en nprey_movement. Uit onze analyses blijkt ook dat de hier waargenomen predator-prooi interactie geenszins uniform is. Individuele verschillen in prooigedrag en tussen de afzonderlijke vallen domineren blijkbaar. Door nog grotere kinematische verschillen tussen oudere en jongere vallen te veronderstellen, kunnen nog meer inhomogene situaties met betrekking tot de vangstsequenties van de prooi ontstaan. Toekomstige experimenten zouden PCA’s aanvullend kunnen analyseren met verschillende natuurlijke prooidieren, b.v. leden van Cladocera, Copepoda, Ostracoda, Ephemeroptera, Nematocera, Hydrachnidia, en Pulmonata7. Dergelijke analyses zouden nuttig zijn voor de verdere evaluatie van de vangstefficiëntie van de A. vesiculosa vallen, die zich voeden met een zeer grote diversiteit van prooidieren wat taxonomie, grootte en verplaatsingsgedrag betreft. Daarom zou een breed spectrum van (bewegings)kenmerken van de A. vesiculosa-vallen mogelijk een selectief voordeel kunnen zijn. Een gelijkaardig niet-selectief vanggedrag van prooidieren werd vastgesteld bij volwassen vallen van de venusvliegenval (D. muscipula)32,34. Interessant is dat vallen van D. muscipula zaailingen verschillende prooien vangen, die blijkbaar te klein zijn om de volwassen vallen te activeren35. Een dergelijke potentiële prooispecificiteit in verschillende groeistadia werd voor A. vesiculosa nog niet gerapporteerd. Toekomstig kinematisch onderzoek naar de vangst van prooien zou ook uitgebreide 3-dimensionale bewegingsanalyses moeten omvatten30,36.

Andere mogelijke onderwerpen voor toekomstige studies zijn de ontwikkelings- en structureel-biomechanische karakteristieken van mogelijke tegenmaatregelen van de prooi tegen de vangst door A. vesiculosa. Van verschillende daphniiden is bijvoorbeeld bekend dat ze predatorspecifieke induceerbare verdedigingsmechanismen bezitten, die kunnen bestaan uit veranderingen in morfologie, gedrag en levensgeschiedenis37,38,39. Met deze maatregelen is de prooi in staat de predator te dwarsbomen en de predatiedruk te verminderen. Daarom zou het interessant zijn om bij typische daphniide prooien van A. vesiculosa na te gaan of dergelijke induceerbare verdedigingsmechanismen ook bestaan in de hier beschreven plant predator – dier prooi relatie. Vooral de analyse van de kromming van het kopborststuk, die volgens ons een invloed heeft op hoe ‘gemakkelijk’ een half gevangen dier in of uit de val wordt geduwd na sluiting, zou veelbelovend kunnen zijn, aangezien bij een andere Daphnia-soort werd vastgesteld dat deze kromming verandert na blootstelling aan een predator40. Bovendien filmden we tijdens de eerste testopnames met A. vesiculosa en willekeurige prooien uit een buitenvijver in de Botanische Tuin van Freiburg een zeer snelle en succesvolle actieve ontsnapping van een roeipootkreeft uit een getriggerde val (Movie S15). De reactietijd van het dier bedroeg 5 ms. Binnen een tijdspanne van 16 ms zwom hij uit de sluitende val (totale sluitingsduur: 57 ms). Uitgaande van een totale lengte van de val van ~3 mm (wat aan de lage kant is van het typische lengtebereik3) en de aanname dat het dier de helft van de lengte aflegt, levert dit een vluchtreactiesnelheid op van 0,09375 m/s. Deze snelheid is nog steeds relatief laag in vergelijking met de snelheden die roeipootkreeftjes naar verluidt kunnen bereiken41. Omdat er geen A. vesiculosa planten gekweekt worden in de vijver waar de roeipootkreeft vandaan kwam, kan zijn snelle vlucht niet gerekend worden als een geïnduceerde verdediging, zoals eerder beschreven. Blijkbaar zijn sommige (groepen) dieren intrinsiek in staat om te ontsnappen aan de snelle valstrikken van de waterradplant, hoewel, toegegeven, de gefilmde val niet erg snel was in vergelijking met andere. Het ophelderen van de neuro-mechanische basis voor onmiddellijke en snelle ontsnappingen is echter ook een veelbelovend aspect voor toekomstige studies.