Peut-être est-ce les étés que j’ai passés à l’université à compter et identifier les libellules et les papillons à l’aile. Ou peut-être est-ce les centaines d’heures que j’ai endurées à l’université, le visage dangereusement proche d’une casserole pleine de boue, à arracher des milliers de minuscules insectes de ruisseau. Je reconnais que c’est juste une vie entière de curiosité pour tout ce qui a six pattes qui a gravé de façon permanente une image de recherche pour les insectes dans mon cerveau.

Il n’est donc pas étonnant que, tout en profitant d’une randonnée d’un jour d’hiver vers l’une de mes chutes d’eau préférées près d’Ithaca, dans l’État de New York, mes yeux se soient éloignés du paysage glacé pour se poser sur de minuscules taches sombres se déplaçant agilement sur la neige : les perles d’hiver étaient en mouvement !

Les perles d’hiver sont de singulières petites créatures. Au cœur de l’hiver, les stades immatures aquatiques des perles, appelés larves ou nymphes, rampent de leur foyer de fond rocheux jusqu’aux fissures et crevasses de la neige et de la glace qui recouvrent la surface du cours d’eau qu’ils ont habité pendant la dernière année et émergent en tant qu’adultes. Bien qu’en possession de quatre ailes enroulées proprement sur leur abdomen allongé, les perles d’hiver adultes restent près de la neige et de la glace, marchant plutôt que volant, à la recherche de partenaires.

Tout emmitouflé dans mon bonnet, mes mitaines, mon écharpe, mon parka et mes sous-vêtements longs (et encore FROID), je me suis interrogé sur la physiologie des perles d’hiver que j’ai observées. Comment peuvent-ils être aussi actifs dans des températures hivernales inférieures à zéro, alors que la plupart de leurs congénères à six pattes sont bien cachés des éléments ? Et comment font-ils pour éviter les effets mortels du gel dans deux habitats très différents, dans l’eau et sur terre ?

De retour dans la chaleur douillette de ma maison, j’ai commencé à étudier certaines de ces questions. J’ai appris assez rapidement que l’on ne sait pas grand-chose de la résistance au froid des insectes aquatiques, et encore moins des perles d’hiver (un nom qui désigne spécifiquement deux familles de l’ordre des plécoptères : les Capniidae et les Taeniopterygidae). En fait, dans son traité sur les perles, le regretté naturaliste canadien H.B. Noel Hynes a proposé une raison possible pour laquelle c’est le cas ; les perles d’hiver adultes, dit-il, sont « plus abondantes au début de la saison avant que l’entomologiste moyen ne soit sorti de son hibernation. »

Pour comprendre comment les perles d’hiver font face aux températures glaciales dans l’eau et sur terre, il est utile d’examiner d’abord ce que 60 ans de recherche ont révélé sur la façon dont les insectes terrestres, un groupe plus étudié, survivent à l’hiver. S’ils ne sont pas assez intelligents pour éviter complètement l’hiver en migrant vers le sud (comme ces papillons monarques intelligents) ou en cherchant un abri isolé comme votre maison (coccinelles et punaises, quelqu’un ?), les insectes terrestres se préparent au froid brutal de l’hiver en interne en subissant un certain nombre de changements physiologiques et biochimiques.

Pour comprendre ces changements, le cryobiologiste Richard Lee, Jr. nous recommande de penser à un insecte comme à un minuscule sac d’eau. Dans de petits volumes de la taille d’un insecte, l’eau peut en effet être refroidie à plusieurs degrés en dessous de son point de congélation standard (0°C) et rester sous forme liquide, un processus connu sous le nom de surfusion. Vous avez peut-être rencontré des liquides surfondues à un moment donné cet hiver, sous forme de pluie verglaçante. Cependant, si une particule de poussière est introduite dans un liquide surfondu, des cristaux de glace commencent immédiatement à se former autour d’elle dans un processus appelé nucléation. De plus, de la glace peut se former à l’intérieur du petit sac d’eau surfondue si des cristaux de glace externes le touchent et l’envahissent ensuite par n’importe quelle petite ouverture, un processus appelé nucléation inoculative.

Les insectes qui se préparent à être exposés à des températures hivernales inférieures à zéro, qu’ils soient dans un état actif ou de repos, emploient généralement l’une des deux stratégies suivantes pour atteindre la résistance au froid : éviter le gel ou le tolérer.

Les insectes qui évitent le gel produisent activement des composés antigel – notamment du glycérol, des protéines et des sucres – qui améliorent leur capacité de surfusion, permettant aux fluides corporels de rester non gelés à des températures encore plus basses que leur point de congélation. Les fluides corporels surfondues de certains insectes terrestres peuvent rester à l’état liquide à des températures de 15 à 35°C en dessous de zéro. De plus, à l’approche de l’hiver, les insectes qui évitent le gel éliminent de leurs viscères et de leurs fluides corporels les matières qui pourraient servir de germe autour duquel les cristaux de glace se nucléent, notamment la nourriture, les bactéries liées à la digestion et la poussière.

Les insectes tolérants au gel, en revanche, non seulement tolèrent la formation de cristaux de glace dans les fluides baignant leurs cellules, mais la favorisent activement. Ces insectes produisent des protéines de nucléation de la glace dans leur fluide extracellulaire qui limitent en fait la capacité des insectes à se surfusionner et favorisent la formation de cristaux de glace à des températures inférieures à zéro. En favorisant la croissance des cristaux de glace à l’extérieur des cellules, les protéines nucléatrices de glace contribuent à réduire la probabilité que le contenu des cellules des insectes gèle et éclate. Mais avec l’eau à l’extérieur des cellules liée sous forme de cristaux de glace, l’eau à l’intérieur des cellules voudra se déplacer dans l’espace extracellulaire. Pour empêcher la déshydratation ultérieure des cellules et stabiliser les membranes cellulaires, les insectes tolérants au gel produisent également le composé antigel qu’est le glycérol.

Alors, comment ces stratégies se traduisent-elles, si tant est qu’elles le fassent, pour les insectes aquatiques, en particulier les perles d’hiver ?

Alas, avant d’aborder cette question, considérons les propriétés thermodynamiques des environnements aquatiques qu’ils appellent maison pour la plupart de leur cycle de vie. En d’autres termes, il faut plus d’énergie pour chauffer l’eau que pour chauffer une masse égale d’air. En d’autres termes, il faut plus d’énergie pour chauffer l’eau que pour chauffer une masse égale d’air. Par conséquent, l’eau des ruisseaux et des rivières ne subit pas les fluctuations extrêmes de température que connaît l’air au-dessus d’eux et reste généralement plus chaude que les habitats terrestres adjacents en hiver. Lorsque la glace se forme à la surface d’un plan d’eau, elle isole en fait l’eau et le substrat en dessous des températures négatives.

Le Dr Lee et son équipe de cryobiologie sont courageusement sortis de leur hibernation hivernale pour collecter et comparer les capacités de surfusion des insectes aquatiques et terrestres des zones tempérées en hiver. Il s’est avéré que les insectes aquatiques surfusionnent beaucoup moins que leurs homologues terrestres ; les insectes aquatiques surfusionnent à environ -7°C alors que les insectes terrestres des mêmes familles surfusionnent à des températures aussi basses que -40°C ! En dépit de leurs capacités de surfusion réduites, la plupart des insectes aquatiques qui vivent dans ces eaux tempérées sont encore classés parmi les espèces qui évitent le gel ; les quelques insectes aquatiques connus pour tolérer le gel (des spécimens ont été prélevés directement sur la glace !) vivent dans des cours d’eau et des étangs de l’Arctique qui gèlent régulièrement jusqu’au fond. Le Dr Lee et ses collègues émettent l’hypothèse que les insectes aquatiques hivernants vivant dans la zone tempérée ne rencontrent tout simplement pas les températures extrêmes inférieures à zéro que rencontrent les insectes terrestres, ce qui rend une capacité de surfusion inutile sur le plan évolutif.

Les nymphes de perles hivernales émergent en tant qu’adultes dans les poches d’air entre l’eau et une couche isolante de glace de surface, un habitat assez protégé qui ne connaît pas de températures bien inférieures à 0°C. De plus, le Dr Lee et ses collègues ont constaté que les perles d’hiver adultes prélevées en février avaient une capacité de surfusion (c’est-à-dire qu’elles peuvent se refroidir à des températures beaucoup plus basses sans geler) beaucoup plus grande que leurs stades nymphaux, ce qui suggère que les adultes peuvent augmenter la quantité de composés antigel dans leurs fluides corporels.

Après l’émergence, les perles d’hiver adultes peuvent chercher à se protéger dans des refuges thermiques sous la neige ou sous les rochers qui offrent des températures plus chaudes que l’air de surface inférieur à zéro. Bien que la coloration brun-noir du corps des adultes puisse favoriser l’absorption du rayonnement solaire, ces gains seraient probablement annulés par une brise froide en raison de leur petite masse corporelle. Et en se déplaçant sur la pointe des pieds, les perles adultes évitent les dangers des cristaux de glace externes qui pourraient envahir leur corps et induire une congélation inoculative.

Alors que nos jours d’hiver s’allongent et se réchauffent en prévision du printemps, vos possibilités d’attraper des perles d’hiver en action cette saison vont bientôt disparaître. Voici une image de recherche pour vous – Gardez-la en mémoire. Maintenant, réveillez-vous de cette hibernation hivernale et allez trouver ces petits sacs d’eau supercool !

Références et lectures complémentaires

Borror D.J., White R.E. Peterson. (1970) Un guide de terrain des insectes d’Amérique au nord du Mexique. Houghton Mifflin Co., New York. 404 pp.

Bouchard R.W., Schuetz B.E., Ferrington L.C., Kells S.A. (2009) La résistance au froid chez les adultes de deux espèces de perles d’hiver : Allopcapnia granulata (Claassen, 1924) et A. pygmaea (Burmeister, 1839) (Plecoptera : Capniidae). Aquatic Insects 31 (2) : 145-155 doi : 10.1080/01650420902776690

Frisbie M.P., Lee R.E. (1997) Le gel inoculatif et le problème de la survie hivernale des macroinvertébrés d’eau douce. Journal of the North American Benthological Society 16 (3) : 635-650.

Hynes H.B.N. (1976) Biologie des plécoptères. Annual Review of Entomology 21 : 135-153.

Lee R.E. (1989) La résistance au froid des insectes : To freeze or not to freeze. Bioscience 39 (5) : 308-313

Lencioni V. (2004) Stratégies de survie des insectes d’eau douce dans les environnements froids. Journal of Limnology 63 (Suppl. 1) : 45-55.

Moore M.V., Lee R.E. (1991) Survivre au grand froid : Stratégies d’hivernage des insectes aquatiques et terrestres. American Entomologist 37 : 111-118

Walters Jr, K.R., Sformo T., Barnes B.M., Duman J.G. (2009) Freeze tolerance in an arctic Alaska stonefly. Journal of Experimental Biology 212(2) : 305-312 doi:10.1242/jeb.020701

Crédits photos : Chutes de Taughannock et perle d’hiver en main, Holly Menninger, 2008 ; trois Allocapnia sp. Gros plans sur la perle d’hiver, Tom D. Schultz, 2001. Toutes les photos sont utilisées avec la permission et sous licence Creative Commons.

À propos de l’auteur : Holly Menninger est associée principale de vulgarisation à l’Université Cornell, où elle aide à protéger les ressources naturelles de l’État de New York contre les menaces des espèces envahissantes, y compris un certain nombre de très grosses et mauvaises bestioles. Avec un doctorat en écologie et un penchant pour les insectes aux histoires de vie étranges et merveilleuses, elle est déterminée à partager son enthousiasme pour le monde naturel par tous les moyens nécessaires, y compris les podcasts, les tweets (@DrHolly), et poser pour des photos avec des cigales de 17 ans sur son nez.

Les opinions exprimées sont celles de l’auteur et ne sont pas nécessairement celles de Scientific American.