Efficacité de piégeage

Dans la plupart des études sur les principes fonctionnels des pièges de plantes carnivores, les expériences et analyses cinématiques respectives ont été réalisées avec des pièges déclenchés artificiellement10,11,13,14. Il n’existe que quelques rapports qui traitent (dans certains cas de manière superficielle) de l’interrelation entre les mouvements des proies et ceux des pièges à plantes carnivores15,16,17,18. Un rapport détaillé sur les pièges à succion sous-marins ultra-rapides de la plante carnivore aquatique Utricularia australis (Lentibulariaceae) et de sa proie daphniide Ceriodaphnia dubia a été publié récemment12. Dans cette étude, qui est méthodiquement similaire à la présente, les processus de déclenchement du piège mécanique par la proie, d’ouverture de la trappe, d’aspiration de l’eau et de la proie, et de fermeture de la trappe ont été enregistrés avec une haute résolution temporelle. La séquence de mouvements rapides (en partie dans le régime de la sous-milliseconde) effectuée par le piège à succion Utricularia et la forte accélération de la proie aspirée qui en résulte, sa décélération soudaine et abrupte à l’intérieur du piège, ainsi que la fermeture finement ajustée de la trappe pour la rétention de la proie, suggèrent fortement que C. dubia n’a aucune chance d’échapper au piège une fois qu’il est déclenché. Au moins, les 14 tentatives de capture de proies enregistrées dans cette étude sur les Utricularia ont toutes réussi.

Dans la présente étude sur A. vesiculosa et D. longicephala, 14 tentatives de capture de proies ont également été analysées, avec un taux de capture résultant plus faible (~64%). Les durées de fermeture des pièges d’A. vesiculosa mesurées étaient typiquement comprises entre 16 et 30 ms (des durées plus longues ont également été observées dans les pièges avec de nombreuses algues filamenteuses attachées), corroborant en général les mesures précédentes de la durée du claquement8,11 et dépassant la durée de la succion chez Utricularia (9 ms en moyenne, min : 5,2 ms ; max : 14,9 ms, n = 14)12. Avec l’évasion de plusieurs animaux, comme observé dans cette étude, on peut suggérer que la proie est plus susceptible d’échapper au piège instantané de A. vesiculosa que le piège à succion de U. australis. Cependant, cette hypothèse doit être prise avec précaution, car deux espèces de proies différentes ont été testées dans des conditions expérimentales de laboratoire similaires, mais pas identiques. En outre, les échantillons sont de petite taille (n = 14 chacun). Cependant, une faible efficacité de capture a également été attribuée à A. vesiculosa par d’autres auteurs, sur la base du fait que pendant les études de terrain, seuls 5-11,5% des pièges étudiés contenaient des proies6,19. La mesure dans laquelle ces observations de terrain reflètent effectivement l’efficacité du mécanisme de piégeage par pression et/ou l’efficacité de l’attraction des proies n’est pas encore claire et reste un sujet prometteur pour des études futures. De manière intéressante, une faible efficacité de capture a également été rapportée pour les pièges à mouches de Vénus (D. muscipula), la sœur terrestre de A. vesiculosa, dans plusieurs études sur le terrain et en laboratoire20,21,22.

Irritabilité du piège

Les poils déclencheurs sont situés dans les parties centrales du lobe du piège, sous la limite de l’enceinte. L’observation dans l’ACP 14 que le déplacement de l’eau induit par le mouvement des proies déclenche le piège laisse entrevoir une grande sensibilité du système sensoriel d’A. vesiculosa. On peut supposer qu’un mécanisme de déclenchement très sensible augmente l’efficacité du piège en lui permettant de détecter également de légères perturbations mécaniques. Mais d’un autre côté, il nécessite également des « précautions de sécurité » pour éviter des fermetures de pièges coûteuses en énergie et inutiles, par exemple à cause des courants d’eau qui se produisent dans l’habitat. Dans ce contexte, la présence de poils de déclenchement à la base du piège pourrait être une mesure structurelle de précaution pour éviter les fermetures inutiles du piège, car les poils sont protégés des courants d’eau et des détritus. Il est également concevable que cela augmente l’efficacité de la capture car les (petites) proies potentielles se trouvent à l’intérieur du piège lorsque les poils déclencheurs sont stimulés. Cependant, dans cette étude avec D. longicephala, qui possède des appendices relativement longs comme les deuxièmes antennes et l’épine de la queue, nous avons observé que ces structures étaient souvent responsables du déclenchement du piège, sans que le corps de la proie soit nécessairement entièrement à l’intérieur du piège. De futures études pourraient analyser plus en détail la « convenance » des proies et l’irritabilité du piège23,24. Un système sensoriel très sensible a été récemment décrit pour le piège à mâchoires de la sœur de la roue d’eau, la mouche de Vénus (D. muscipula)25,26. Alors que chez D. muscipula, au moins deux stimuli consécutifs sur un ou plusieurs poils déclencheurs sont toujours nécessaires dans une certaine période pour entraîner la fermeture du piège, les pièges de A. vesiculosa sont plus variables à cet égard. Ici, certains pièges se ferment après la réception d’un stimulus, d’autres se ferment après deux stimuli, certains nécessitent encore plus de perturbations mécaniques, et certains ne répondent pas du tout1,2,8. Les raisons de cette variabilité de l’irritabilité des pièges sont encore inconnues.

Mécanismes possibles d’attraction des proies

On a émis l’hypothèse que les soies foliaires situées à côté du piège d’A. vesiculosa (Fig. 1b) pouvaient attirer les animaux en leur offrant un lieu de repos et de protection27. Les nombreux poils déclencheurs à l’intérieur du piège (cf. Fig. 3c dans la réf. 11) ont été discutés pour imiter les algues filamenteuses afin d’attirer les crustacés broutant dans le piège28, mais des études plus précises manquent jusqu’à présent. En outre, puisque l’A. vesiculosa d’Europe centrale ne montre aucune spécificité de proie mais capture de manière opportuniste, indépendamment de l’espèce de la proie, de sa taille, de son mode de mobilité et de sa vitesse de déplacement, il est peu probable que la capture soit améliorée par des mécanismes d’attraction spécialisés basés sur la chimie ou le mimétisme7. A partir du comportement de nage erratique de D. longicephala, nous n’avons pu distinguer et observer aucun comportement indiquant une attraction vers le piège. Comme D. longicephala est un bon nageur actif, avec une vitesse de nage moyenne de 8 mm/s, la probabilité d’une rencontre avec un piège d’A. vesiculosa est probablement élevée29,30. Par conséquent, il est concevable que les APC naturelles se produisent plutôt par coïncidence, probablement par exemple parce que les animaux s’approchent du piège pendant la recherche de nourriture.

La plupart des pièges dans les APC enregistrées 1-14 étaient orientés vers le bas pour des raisons méthodiques/de manipulation (Figs. 1 et 2). Cependant, les feuilles des pièges de A. vesiculosa sont disposées en verticilles (cf. Fig. 1b dans la réf. 11) et, par conséquent, leur orientation naturelle est variable. Nous supposons que l’orientation des pièges ne joue pas un rôle crucial dans l’attraction et la capture éventuelle de proies nageant librement comme D. longicephala. Dans ce contexte, il pourrait être intéressant d’étudier l’effet de l’orientation des pièges sur les proies liées au substrat ou broutant.

Aspects généraux du mouvement et du comportement des proies

En raison de leur grande dispersion, les résultats obtenus pour tDZ et tTI ne révèlent pas les temps de séjour typiques dans les différentes zones de pièges. De plus, les types et la quantité de mouvements varient fortement entre les différentes APC. La durée du séjour de la proie dans la zone de danger et/ou à l’intérieur du piège avant le déclenchement semble être purement fortuite. De même, dans l’utriculaire du Sud (U. australis) avec des pièges à succion, l’orientation du corps et le comportement de mouvement de la proie daphniide C. dubia étaient variables avant et pendant le déclenchement12.

Dans 12 cas dans cette étude (~86%), les animaux ont déclenché les pièges A. vesiculosa directement avec des mouvements de leurs secondes antennes. Ces structures relativement longues dépassent de la tête de l’animal et sont responsables des mouvements de nage en générant une poussée. Indépendamment de la plupart des orientations et positions observées des animaux proies lors des événements de déclenchement des pièges (cf. Tableau 2), les secondes antennes sont entrées en contact avec les poils de déclenchement à l’intérieur des pièges (PCAs 1-10, 12,13), ou ont généré des courants d’eau suffisamment forts pour le déclenchement (PCA 14). Des observations similaires sont rapportées dans l’étude de capture de proies Utricularia déjà mentionnée12, où sept (sur 14) animaux Ceriodaphnia dubia ont touché les poils déclencheurs avec leurs secondes antennes, six avec leur tête, et un avec sa carapace. Nous pouvons spéculer que les secondes antennes sont les principales structures avec lesquelles les proies daphnies entrent en contact avec les poils déclencheurs des pièges des plantes carnivores aquatiques.

Les profils des mouvements de D. longicephala pendant les ACP (figures 2 et 3) montrent que dans la plupart des cas, la capture réussie de la proie s’accompagne de très peu de mouvements de la proie à l’intérieur du piège qui se ferme. Ceci est en contraste avec U. australis, où la proie est souvent tournée passivement et peut même faire une boucle pendant la capture à cause des forces de l’afflux d’eau12. Chez A. vesiculosa, les deux lobes du piège se referment autour de la proie sans la déplacer beaucoup, par exemple par un mouvement d’eau induit. La façon dont A. vesiculosa est capable de capturer et de retenir des animaux plus grands que les pièges actuels, comme par exemple les pupes de chironomes ou les nymphes de notonectidés6,7, reste à étudier. Probablement, les dents sur le bord plié (Fig. 1a,c) et/ou les processus lents en cours de déformation du piège, c’est-à-dire la formation de l’estomac8, aident à retenir et à enfermer de tels objets de grande taille.

Escalade des proies pendant les APC infructueuses

Il n’existe aucun rapport disponible sur les tentatives d’évasion des proies des pièges à Utricularia déclenchés. Apparemment, l’entrée du piège à Utricularia, où se trouvent également les poils de la gâchette, est un « point de non-évasion » en raison de l’apparition rapide d’une forte aspiration (du moins tant que la proie passe par l’entrée et entre dans le piège). Au contraire, dans cette étude avec A. vesiculosa, nous avons observé cinq PCA infructueux (10-14), ce qui indique que les proies situées dans la région de déclenchement (la partie centrale inférieure du piège, sous la limite de l’enclos) ont encore une chance de s’échapper. Nous avons observé que les proies pouvaient s’échapper soit en tirant de force leur corps (ou des parties de leur corps) hors des pièges déjà fermés (PCAs 10, 12), soit parce que les lobes des pièges avec des dents sur les bords pliés (Fig. 1a,c) peuvent glisser de la carapace respective pendant la fermeture du piège (PCA 13). La proie, qui nageait déjà hors du piège lors du déclenchement, avait une « position de départ » favorable et pouvait également s’échapper (PCAs 11, 14). Cela montre qu’il existe au moins trois situations différentes de déclenchement/mouvement du piège dans lesquelles les proies peuvent potentiellement s’enfuir. Cependant, les animaux proies entièrement enfermés ne se sont jamais échappés. Une véritable réponse de fuite, c’est-à-dire un animal nageant activement hors d’un piège qui se ferme en réponse au mouvement déclenché, n’a pas été observée dans cette étude avec D. longicephala. Nous considérons en effet qu’il est peu probable que les daphnies en général soient capables de répondre dans l’échelle de temps requise entre le déclenchement et la fermeture du piège. Ceci est également basé sur le fait qu’une partie des auteurs de cette étude (SK, MH, RT) n’a également pu observer aucune réponse de vol de Daphnia pulex qui ont été capturés par des moucherons fantômes larvaires (Diptera : Chaoborus), où la frappe réelle du prédateur dure ~30 ms et l’ensemble du processus de capture moins de 300 ms31.

Les deux événements d’évasion de proies clampées (PCAs 10 & 12) montrent que D. longicephala est capable de résister mécaniquement à la force des lobes de fermeture du piège d’A. vesiculosa et de se libérer par des coups d’antenne. Outre l’âge et l’état du piège ainsi que les conditions environnementales comme facteurs déterminants, il a été démontré que la force de fermeture augmente avec la force du stimulus de déclenchement8. La position de l’animal et sa condition physique peuvent également influencer la façon dont la proie serrée est « traitée » par le piège. Dans le cas de l’ACP 7, par exemple, la proie était initialement serrée en diagonale entre les lobes (comme dans l’ACP 12). Ensuite, la proie s’est retournée, vraisemblablement de manière purement passive en raison de la force des deux lobes du piège agissant sur elle. Par la suite, les lobes incurvés se sont refermés davantage et ont poussé la proie plus profondément dans le piège jusqu’à ce que le piège soit complètement fermé. En conséquence, on peut supposer que la géométrie doublement incurvée des lobes, qui ne change pas pendant la fermeture du piège10, aide à la « manipulation » des proies coincées entre les régions à une couche des lobes. De plus, comme observé dans le PCA 5, le bord replié du piège à épines peut aider à retenir les proies. Cependant, comme nous l’avons vu dans l’ACP 13, il peut arriver que le bord du piège glisse pendant le mouvement de capture. Chez la Venus flytrap (D. muscipula), espèce étroitement apparentée, où les dents sont beaucoup plus longues par rapport à la dimension totale du piège que chez A. vesiculosa, on a d’abord émis l’hypothèse32, puis constaté dans une étude sur le terrain et en laboratoire22, que les dents forment une « prison » qui augmente le succès de la capture des proies de taille moyenne. Cependant, pour les proies plus grandes, un avantage décroissant a également été trouvé, ce qui ajoute à la complexité du paysage adaptatif du système de piège à ressort.

Évaluation critique des méthodes appliquées

Les pièges plus anciens d’A. vesiculosa ont des caractéristiques physiologiques différentes de celles des plus jeunes8. Afin de s’assurer que tous les pièges utilisés dans les expériences ont un âge similaire, seuls les pièges du septième verticille ont été choisis. Comme l’écotype rouge australien de A. vesiculosa développe 0,26-0,65 verticilles de feuilles de piège par jour33, les âges des pièges respectifs s’étalent vraisemblablement entre 11-27 jours en conséquence. Cependant, nous pouvons spéculer que les différences individuelles entre les pièges, telles que leurs tailles ou la quantité d’algues attachées, peuvent influencer leur comportement de claquement (par exemple l’irritabilité, la cinématique, la vitesse de claquement) dans une plus grande mesure que les (petites) différences d’âge. Par exemple, dans notre étude, la durée de claquement la plus élevée de 104 ms a été mesurée dans un piège avec beaucoup d’algues attachées (PCA 14).

Les conditions expérimentales dans la salle à climat constant sous lumière artificielle s’écartaient évidemment des conditions d’habitat naturel des A. vesiculosa et D. longicephala australiens. Par exemple, les petits volumes des cuvettes limitaient les mouvements des proies et de l’eau. En raison de l’éclairage, la colonne d’eau dans les cuvettes s’est probablement réchauffée (non mesuré). L’illumination a probablement irrité les proies daphnies. En outre, nous ne pouvons pas exclure que le fait de couper les pièges des plantes respectives entraîne des effets secondaires indésirables (et inaperçus), évoqués par exemple par des réactions de stress et conduisant finalement à un comportement altéré des pièges et à une évaluation biaisée de l’efficacité du piégeage. Les analyses à grande vitesse, y compris la manipulation des structures délicates et sensibles (comme les pièges A. vesiculosa ouverts et prêts à être capturés) sont des tâches difficiles et longues qui expliquent la petite taille de l’échantillon dans cette étude. Cependant, indépendamment de ces inconvénients inhérents à nos approches expérimentales, notre étude est la première tentative de faire la lumière sur l’interaction prédateur-proie entre la plante carnivore A. vesiculosa et sa proie D. longicephala. De telles analyses à grande vitesse d’organismes et de structures aquatiques rapides seraient autrement très difficiles (voire impossibles) à réaliser sur le terrain dans des conditions naturelles.

Conclusion et perspectives

Notre étude est la première à montrer en détail comment la plante carnivore à roue hydraulique (A. vesiculosa) capture ses proies daphnies. Les séquences de mouvement de ses pièges sous-marins ainsi que le comportement et les mouvements de D. longicephala à l’extérieur et à l’intérieur des pièges sont décrits de manière qualitative et quantitative. En outre, des cas d’interrelations entre les mouvements (par exemple, les évasions de proies, la manipulation de proies serrées par le piège) sont décrits et discutés pour la première fois.

Nous n’avons pas pu détecter de corrélations (1) entre la densité des proies et le succès de capture, (2) entre l’âge des proies et le succès de capture, (3) entre nprey_movement et le succès de capture, (4) entre la densité des proies et ttrigger, et (5) entre l’âge des proies et nprey_movement. Nos analyses montrent également que l’interaction prédateur-proie telle qu’observée ici n’est en aucun cas uniforme. Les différences individuelles dans le comportement des proies ainsi qu’entre les différents pièges dominent apparemment. En supposant des différences cinématiques encore plus grandes entre les pièges plus anciens et plus jeunes, des situations encore plus inhomogènes concernant les séquences de capture des proies peuvent apparaître. Les expériences futures pourraient analyser de manière complémentaire les ACP avec différents animaux proies naturels, par exemple des membres de Cladocera, Copepoda, Ostracoda, Ephemeroptera, Nematocera, Hydrachnidia, et Pulmonata7. De telles analyses seraient utiles pour évaluer plus précisément l’efficacité de capture des pièges à A. vesiculosa, qui se nourrissent d’une très grande diversité de proies en termes de taxonomie, de taille et de comportement de déplacement. Par conséquent, un large spectre de caractéristiques des pièges A. vesiculosa (mouvement) pourrait éventuellement constituer un avantage sélectif. Un comportement similaire de capture non sélective de proies a été rapporté à partir de pièges adultes de la mouche de Vénus (D. muscipula)32,34. Il est intéressant de noter que les pièges des plantules de D. muscipula capturent différentes proies, qui sont apparemment trop petites pour déclencher les pièges adultes35. Une telle spécificité potentielle des proies à différents stades de croissance n’a pas encore été rapportée pour A. vesiculosa. Les futures enquêtes cinématiques sur la capture des proies devraient également inclure des analyses élaborées des mouvements en 3 dimensions30,36.

D’autres sujets possibles pour des études futures sont les caractéristiques développementales et structurelles-biomécaniques des contre-mesures possibles des proies contre la capture par A. vesiculosa. Par exemple, plusieurs daphnies sont connues pour posséder des défenses inductibles spécifiques au prédateur, qui peuvent comprendre des altérations de la morphologie, du comportement et du cycle de vie37,38,39. Grâce à ces mesures, la proie est capable de déjouer le prédateur et de réduire la pression de prédation. Par conséquent, il serait intéressant de tester avec des proies daphnies typiques de A. vesiculosa si de telles défenses inductibles existent également dans la relation prédateur végétal – proie animale décrite ici. En particulier, l’analyse de la courbure de la carapace, que nous avons observée comme influençant la facilité avec laquelle un animal à moitié piégé est forcé à l’intérieur ou à l’extérieur du piège après la fermeture, pourrait être prometteuse, car il a été constaté qu’elle était modifiée après une exposition à un prédateur chez une autre espèce de daphnie40. De plus, au cours des premiers enregistrements de test avec A. vesiculosa et des proies aléatoires provenant d’un bassin extérieur du jardin botanique de Freiburg, nous avons filmé une fuite active très rapide et réussie d’un copépode hors d’un piège déclenché (film S15). Le temps de réaction de l’animal était de 5 ms. Dans un laps de temps de 16 ms, il s’est échappé du piège en se fermant (durée totale de la fermeture : 57 ms). Si l’on estime que la longueur totale du piège est de ~3 mm (ce qui se situe à l’extrémité inférieure de la plage de longueur typique3) et si l’on suppose que l’animal parcourt la moitié de cette longueur, on obtient une vitesse de réponse en vol de 0,09375 m/s. Cette vitesse est encore comparable à celle des autres pièges. Cette vitesse est encore comparativement lente aux vitesses que les copépodes peuvent apparemment atteindre41. Comme il n’y a pas de plantes A. vesiculosa cultivées dans l’étang d’où provient le copépode, sa fuite rapide ne peut pas être considérée comme une défense induite, comme décrit précédemment. Apparemment, certains (groupes d’) animaux sont intrinsèquement capables d’échapper aux pièges rapides de la plante roue à eau, même si, il est vrai, le piège filmé n’était pas très rapide par rapport à d’autres. Cependant, l’élucidation de la base neuro-mécanique des évasions instantanées et rapides constitue également un aspect prometteur pour les études futures.