Eficiencia de captura

En la mayoría de los estudios sobre los principios funcionales de las trampas para plantas carnívoras, los respectivos experimentos y análisis cinemáticos se realizaron con trampas activadas artificialmente10,11,13,14. Sólo hay unos pocos informes disponibles, que (en algunos casos sólo superficialmente) tratan la interrelación de los movimientos de las presas y de las trampas para plantas carnívoras15,16,17,18. Recientemente se ha publicado un informe detallado sobre las trampas de succión submarinas ultrarrápidas de la planta carnívora acuática Utricularia australis (Lentibulariaceae) y su presa dafniida Ceriodaphnia dubia12. En este estudio, que es metódicamente similar al presente, se registraron con alta resolución temporal los procesos de activación de la trampa mecánica por parte de la presa, la apertura de la trampilla, la succión del agua y la presa, y el cierre de la trampilla. La secuencia de movimientos rápidos (en parte en el régimen de submilisegundos) realizados por la trampa de succión de Utricularia y la alta aceleración resultante de la presa succionada, su repentina y abrupta desaceleración dentro de la trampa, así como el cierre afinado de la trampilla para la retención de la presa, sugieren fuertemente que C. dubia no tiene ninguna posibilidad de escapar de la trampa una vez que se activa. Al menos, los 14 intentos de captura de presas registrados en este estudio de Utricularia tuvieron éxito.

En el presente estudio sobre A. vesiculosa y D. longicephala, también se analizaron 14 intentos de captura de presas, con una tasa de captura resultante menor (~64%). Las duraciones medidas del cierre de las trampas de A. vesiculosa oscilaron típicamente entre 16-30 ms (también se produjeron duraciones más largas en las trampas con muchas algas filamentosas adheridas), corroborando en general las mediciones anteriores de la duración del chasquido8,11 y superando la duración de la succión en Utricularia (9 ms de media, mín: 5,2 ms; máx: 14,9 ms, n = 14)12. Junto con el escape de varios animales, como se ha observado en este estudio, se puede sugerir que es más probable que las presas escapen de la trampa de chasquido de A. vesiculosa que de la trampa de succión de U. australis. Sin embargo, esta suposición debe tomarse con precaución, ya que se probaron dos especies de animales presa diferentes en condiciones experimentales de laboratorio similares, pero no idénticas. Además, el tamaño de las muestras es pequeño (n = 14 cada una). Sin embargo, otros autores también han atribuido a A. vesiculosa una baja eficiencia de captura, basándose en el hecho de que durante los estudios de campo sólo el 5-11,5% de las trampas investigadas contenían presas6,19. Hasta qué punto estas observaciones de campo reflejan realmente la eficiencia del mecanismo de captura a presión y/o la eficiencia de la atracción de presas no está todavía claro y sigue siendo un tema prometedor para futuros estudios. Curiosamente, también se ha informado de una baja eficiencia de captura en las trampas de Venus (D. muscipula), la hermana terrestre de A. vesiculosa, en varios estudios de campo y de laboratorio20,21,22.

Irritabilidad de la trampa

Los pelos del gatillo están situados en las partes centrales del lóbulo de la trampa por debajo del límite del recinto. La observación en PCA 14 de que el desplazamiento del agua inducido por el movimiento de la presa activa la trampa apunta a una alta sensibilidad del sistema sensorial de A. vesiculosa. Un mecanismo de activación muy sensible, por un lado, presumiblemente mejora la eficacia de la trampa al permitirle detectar también pequeñas perturbaciones mecánicas. Pero, por otro lado, también requiere «precauciones de seguridad» para evitar cierres de la trampa que requieran mucha energía y sean innecesarios, por ejemplo, por las corrientes de agua que se producen en el hábitat. En este contexto, la aparición de pelos de disparo en la base de la trampa podría ser una medida estructural de precaución para evitar cierres innecesarios de la trampa, ya que los pelos están protegidos de las corrientes de agua y de los detritus. También es concebible que aumente la eficiencia de la captura porque las presas potenciales (pequeñas) estarán dentro de la trampa cuando los pelos gatillo se estimulen. Sin embargo, en este estudio con D. longicephala, que posee apéndices relativamente largos como la segunda antena y la espina de la cola, observamos que estas estructuras eran a menudo responsables del disparo de la trampa, sin que el cuerpo del animal presa estuviera necesariamente dentro de la trampa. Futuros estudios podrían analizar con más detalle la «idoneidad» de la presa y la irritabilidad de la trampa23,24. Recientemente se ha descrito un sistema sensorial muy sensible para la trampa de la hermana de la noria, la Venus atrapamoscas (D. muscipula)25,26. Mientras que en D. muscipula siempre son necesarios al menos dos estímulos consecutivos en uno o en diferentes pelos desencadenantes dentro de un determinado periodo para que se cierre la trampa, las trampas de A. vesiculosa son más variables a este respecto. En este caso, algunas trampas se cierran tras la recepción de un estímulo, otras se cierran tras dos estímulos, otras requieren aún más perturbaciones mecánicas y otras no responden en absoluto1,2,8. Las razones de esta variabilidad en la irritabilidad de las trampas son aún desconocidas.

Mecanismos posibles de atracción de presas

Se ha planteado la hipótesis de que las cerdas foliares situadas junto a la trampa de A. vesiculosa (Fig. 1b) podrían atraer a los animales proporcionándoles un lugar de descanso y protección27. Se ha discutido que los numerosos pelos desencadenantes en el interior de la trampa (cf. Fig. 3c en ref. 11) imitan a las algas filamentosas con el fin de atraer a los crustáceos que pastan hacia la trampa28, pero hasta el momento faltan estudios que lo aclaren. Además, dado que la A. vesiculosa centroeuropea no muestra especificidad de presa, sino que captura de forma oportunista, independientemente de la especie de presa, el tamaño, el modo de movilidad y la velocidad de movimiento, es poco probable que la captura se vea reforzada por mecanismos de atracción especializados basados en productos químicos o en el mimetismo7. A partir del comportamiento errático de natación de D. longicephala no pudimos discriminar ni observar ningún comportamiento que indicara atracción hacia la trampa. Dado que D. longicephala es un buen y activo nadador, con una velocidad media de nado de 8 mm/s, la probabilidad de un encuentro con una trampa de A. vesiculosa es probablemente alta29,30. Por lo tanto, es concebible que las PCAs naturales ocurran más bien por casualidad, probablemente, por ejemplo, porque los animales se acercan a la trampa durante la búsqueda de alimento.

La mayoría de las trampas en las PCAs registradas 1-14 estaban orientadas hacia abajo debido a razones metódicas/de manejo (Figs. 1 y 2). Sin embargo, las hojas de las trampas de A. vesiculosa están dispuestas como verticilos (cf. Fig. 1b en ref. 11) y, por lo tanto, su orientación natural es variable. Nuestra hipótesis es que la orientación de las trampas no juega un papel crucial en la posible atracción y captura de presas de nado libre como D. longicephala. En este contexto, podría ser interesante investigar el efecto de la orientación de las trampas sobre las presas ligadas al sustrato o que pastan.

Aspectos generales del movimiento y comportamiento de las presas

Debido a su amplia dispersión, los resultados obtenidos para tDZ y tTI no revelan los tiempos de permanencia típicos dentro de las diferentes zonas de las trampas. Además, los tipos y la cantidad de movimientos varían en gran medida entre los diferentes ACP. Parece ser puramente casual el tiempo que la presa permanece en la zona de peligro y/o en el interior de la trampa antes del disparo. También en el caso de la U. australis con trampas de succión, la orientación del cuerpo y el comportamiento de movimiento de la presa dafniida C. dubia fueron variables antes y durante el disparo12.

En 12 casos de este estudio (~86%), los animales dispararon las trampas de A. vesiculosa directamente con movimientos de sus segundas antenas. Estas estructuras, comparativamente largas, sobresalen de la cabeza del animal y son responsables de los movimientos de natación al generar empuje. Independientemente de la mayoría de las orientaciones y posiciones observadas de los animales presa en los eventos de activación de las trampas (cf. Tabla 2), las segundas antenas entraron en contacto con los pelos de activación dentro de las trampas (PCAs 1-10, 12,13), o generan corrientes de agua lo suficientemente fuertes para la activación (PCA 14). Observaciones similares se han realizado en el ya mencionado estudio de captura de presas de Utricularia12, en el que siete (de 14) animales de Ceriodaphnia dubia tocaron los pelos del gatillo con su segunda antena, seis con la cabeza y uno con el caparazón. Podemos especular que las segundas antenas son las principales estructuras con las que las presas de dafniidos entran en contacto con los pelos gatillo de las trampas de plantas carnívoras acuáticas.

Los perfiles de los movimientos de D. longicephala durante las PCAs (Figs. 2 y 3) muestran que en la mayoría de los casos, la captura exitosa de la presa va acompañada de muy poco movimiento de la presa dentro de la trampa de cierre. Esto contrasta con U. australis, donde la presa a menudo se gira pasivamente y puede incluso hacer un bucle durante la captura debido a las fuerzas de la afluencia de agua12. En A. vesiculosa, los dos lóbulos de la trampa se cierran alrededor de la presa sin reubicarla en gran medida, por ejemplo, por el movimiento inducido del agua. Queda por investigar cómo A. vesiculosa es capaz de capturar y retener animales más grandes que las propias trampas, como por ejemplo pupas de quironómidos o ninfas de notonéctidos6,7. Probablemente, los dientes del borde plegado (Fig. 1a,c) y/o los lentos procesos en curso de deformación de la trampa, es decir, la formación del estómago8, ayudan a retener y encerrar objetos tan grandes.

Escape de presas durante PCAs fallidos

No hay informes disponibles sobre intentos de escape de presas de trampas de Utricularia activadas. Aparentemente, la entrada de la trampa de Utricularia, donde también se sitúan los pelos del gatillo, es un «punto de no escape» debido al rápido inicio de la fuerte succión (al menos mientras la presa cabe por la entrada y en la trampa). Por el contrario, en este estudio con A. vesiculosa observamos cinco PCAs fallidos (10-14), lo que indica que los animales presa situados en la región de disparo (la parte central inferior de la trampa, por debajo del límite del recinto) todavía tienen una oportunidad de escapar. Observamos que las presas podían escapar bien por el arrastre forzoso de su cuerpo sujeto (o partes del cuerpo) fuera de las trampas ya cerradas (PCAs 10, 12), o por el hecho de que los lóbulos de las trampas con dientes en los bordes inflexionados (Fig. 1a,c) pueden deslizarse fuera del respectivo caparazón durante el cierre de la trampa (PCA 13). La presa, que ya estaba nadando fuera de la trampa durante el disparo, tenía una «posición inicial» favorable y podía escapar también (PCAs 11, 14). Esto demuestra que existen al menos tres situaciones diferentes de activación/movimiento de la trampa en las que las presas pueden potencialmente huir. Sin embargo, las presas totalmente encerradas nunca escaparon. En este estudio no se observó una verdadera respuesta de huida, es decir, un animal nadando activamente fuera de una trampa que se cierra como respuesta al movimiento desencadenado, con D. longicephala. Consideramos poco probable que los dafníidos en general sean capaces de responder en la escala de tiempo requerida entre la activación de la trampa y el cierre. Esto también se basa en el hecho de que parte de los autores de este estudio (SK, MH, RT) también no pudo observar ninguna respuesta de vuelo de Daphnia pulex que fueron capturados por larvas de mosquitos fantasma (Diptera: Chaoborus), donde la huelga real del depredador dura ~ 30 ms y todo el proceso de captura menos de 300 ms31.

Los dos eventos de escape de presas sujetas (PCAs 10 & 12) muestran que D. longicephala es capaz de resistir mecánicamente la fuerza de los lóbulos de la trampa de cierre de A. vesiculosa y liberarse mediante golpes de antena. Además de la edad y el estado de la trampa, así como de las condiciones ambientales como factores determinantes, se ha demostrado que la fuerza de cierre aumenta con el incremento de la fuerza del estímulo desencadenante8. La forma en que la presa sujetada es «procesada» por la trampa también puede estar influenciada por la posición del animal y su condición física. En la PCA 7, por ejemplo, la presa se sujetó inicialmente en diagonal entre los lóbulos (similar a la PCA 12). A continuación, la presa se dio la vuelta, presumiblemente de forma puramente pasiva debido a la fuerza de los dos lóbulos de la trampa que actuaban sobre ella. Posteriormente, los lóbulos curvados se cerraron más y empujaron a la presa más adentro de la trampa hasta que ésta se cerró por completo. En consecuencia, se puede especular que la geometría doblemente curvada de los lóbulos, que no cambia durante el cierre de la trampa10, ayuda a «manipular» la presa sujeta entre las regiones de una capa de los lóbulos. Además, como se observó en la PCA 5, el borde de la trampa espinoso inflexionado puede ayudar a retener a las presas. Sin embargo, como se discute en PCA 13, también puede ocurrir que el borde de la trampa se deslice durante el movimiento de captura. En la Venus atrapamoscas (D. muscipula), estrechamente emparentada con ella, donde los dientes son mucho más largos en relación con la dimensión total de la trampa en comparación con A. vesiculosa, se ha hipotetizado inicialmente32 y posteriormente se ha encontrado en un estudio de campo y de laboratorio22 que los dientes forman una «prisión» que aumenta el éxito de la captura de presas de tamaño moderado. Sin embargo, para presas de mayor tamaño también se encontró un beneficio decreciente, lo que se suma a la complejidad del paisaje adaptativo del sistema de trampas rápidas.

Evaluación crítica de los métodos aplicados

Las trampas de A. vesiculosa más antiguas tienen características fisiológicas diferentes a las más jóvenes8. Para garantizar que todas las trampas utilizadas en los experimentos tengan una edad similar, sólo se eligieron trampas del séptimo verticilo. Dado que el ecotipo rojo australiano de A. vesiculosa desarrolla entre 0,26 y 0,65 verticilos de la hoja de la trampa por día33, las edades de las respectivas trampas presumiblemente oscilan entre 11 y 27 días. Sin embargo, podemos especular que las diferencias individuales entre las trampas, como sus tamaños o la cantidad de algas adheridas, posiblemente influyan en su comportamiento de chasquido (por ejemplo, irritabilidad, cinemática, velocidad de chasquido) en mayor medida que las (pequeñas) diferencias de edad. Por ejemplo, en nuestro estudio la mayor duración del chasquido, 104 ms, se midió en una trampa con muchas algas adheridas (PCA 14).

Las condiciones experimentales en la sala de clima constante bajo luz artificial se desviaron evidentemente de las condiciones del hábitat natural de A. vesiculosa y D. longicephala australianas. Por ejemplo, los pequeños volúmenes de las cubetas restringían el movimiento de las presas y del agua. Debido a la iluminación, la columna de agua en las cubetas probablemente se calentó (no se midió). La iluminación presumiblemente irritó a las presas dafnítidas. Además, no podemos excluir que el corte de las trampas de las respectivas plantas provoque efectos secundarios no deseados (e inadvertidos), evocados, por ejemplo, por respuestas de estrés y que, en última instancia, conduzcan a un comportamiento alterado de las trampas y a una evaluación sesgada de la eficiencia de captura. Los análisis de alta velocidad, incluida la manipulación de las delicadas y sensibles estructuras (como las trampas de A. vesiculosa abiertas y listas para la captura), son tareas difíciles y que requieren mucho tiempo y explican el pequeño tamaño de la muestra en este estudio. Sin embargo, independientemente de estos inconvenientes inherentes a nuestros enfoques experimentales, nuestro estudio es el primer intento de arrojar luz sobre la interacción depredador-presa entre la planta carnívora A. vesiculosa y su presa D. longicephala. Tales análisis de alta velocidad de organismos y estructuras acuáticas rápidas serían de otro modo muy difíciles (o incluso imposibles) de realizar sobre el terreno en condiciones naturales.

Conclusión y perspectivas

Nuestro estudio es el primero que muestra en detalle cómo la planta carnívora de la noria (A. vesiculosa) captura a sus presas dafnias. Se describen cualitativa y cuantitativamente las secuencias de movimiento de sus trampas subacuáticas, así como el comportamiento y los movimientos de D. longicephala fuera y dentro de las trampas. Además, se describen y discuten por primera vez casos de interrelaciones de movimiento (por ejemplo, escapes de presas, manipulación de presas sujetas por la trampa).

No pudimos detectar correlaciones (1) entre la densidad de presas y el éxito de la captura, (2) entre la edad de las presas y el éxito de la captura, (3) entre nprey_movement y el éxito de la captura, (4) entre la densidad de presas y ttrigger, y (5) entre la edad de las presas y nprey_movement. Nuestros análisis también muestran que la interacción depredador-presa observada aquí no es en absoluto uniforme. Aparentemente dominan las diferencias individuales en el comportamiento de las presas, así como entre las trampas individuales. Suponiendo diferencias cinemáticas aún mayores entre las trampas más antiguas y las más jóvenes, pueden surgir situaciones aún más inhomogéneas en cuanto a las secuencias de captura de las presas. En futuros experimentos se podrían analizar complementariamente los ACP con diferentes animales presa naturales, por ejemplo, miembros de Cladocera, Copepoda, Ostracoda, Ephemeroptera, Nematocera, Hydrachnidia y Pulmonata7. Estos análisis serían útiles para seguir evaluando la eficiencia de captura de las trampas de A. vesiculosa, que se alimentan de una gran diversidad de animales presa en cuanto a taxonomía, tamaño y comportamiento de movimiento. Por lo tanto, un amplio espectro de características de las trampas de A. vesiculosa (movimiento) podría ser una ventaja selectiva. Se ha informado de un comportamiento de captura de presas no selectivo similar en las trampas de adultos de la Venus atrapamoscas (D. muscipula)32,34. Curiosamente, las trampas de las plántulas de D. muscipula capturan presas diferentes, que aparentemente son demasiado pequeñas para activar las trampas de los adultos35. En el caso de A. vesiculosa aún no se ha descrito tal especificidad de presa en las diferentes etapas de crecimiento. Las futuras investigaciones cinemáticas de captura de presas deberían incluir también elaborados análisis de movimiento tridimensional30,36.

Otros posibles temas para futuros estudios son las características de desarrollo y estructurales-biomecánicas de las posibles contramedidas de las presas contra la captura por A. vesiculosa. Por ejemplo, se sabe que varios dáfnidos poseen defensas inducibles específicas para el depredador, que pueden comprender alteraciones en la morfología, el comportamiento y la historia vital37,38,39. Con estas medidas, la presa es capaz de frustrar al depredador y reducir la presión de depredación. Por lo tanto, sería interesante probar con presas dafníticas típicas de A. vesiculosa si tales defensas inducibles también existen en la relación depredador vegetal-presa animal aquí descrita. Especialmente el análisis de la curvatura del caparazón, que hemos observado que influye en la «facilidad» con la que un animal medio atrapado es forzado a entrar o salir de la trampa después del cierre, podría ser prometedor, ya que se encontró alterado después de la exposición al depredador en otra especie de Daphnia40. Además, durante las grabaciones de prueba iniciales con A. vesiculosa y presas al azar de un estanque exterior en el Jardín Botánico de Friburgo, filmamos un escape activo muy rápido y exitoso de un copépodo fuera de una trampa activada (Película S15). El tiempo de reacción del animal fue de 5 ms. En un lapso de 16 ms nadó fuera de la trampa que se cerraba (duración total del cierre: 57 ms). Estimando una longitud total de la trampa de ~3 mm (que está en el extremo inferior del rango típico de longitudes3) y asumiendo que el animal recorre la mitad de la longitud, se obtiene una velocidad de respuesta de vuelo de 0,09375 m/s. Esta velocidad sigue siendo relativamente lenta en comparación con las velocidades que supuestamente pueden alcanzar los copépodos41. Como no hay plantas de A. vesiculosa cultivadas en el estanque de donde procedía el copépodo, su rápida huida no puede contarse como una defensa inducida, como se ha descrito anteriormente. Aparentemente, algunos (grupos de) animales son intrínsecamente capaces de escapar de las rápidas trampas de la planta de noria, aunque, hay que reconocerlo, la trampa filmada no era muy rápida en comparación con otras. Sin embargo, dilucidar la base neuro-mecánica de las fugas instantáneas y rápidas constituye también un aspecto prometedor para futuros estudios.